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Freshwater and marine organisms show similar models of parental care and are faced with similar constraints to brood, which suggest that comparable environmental limits drive the evolution of parental care in aquatic systems. In fact, the low diffusion coefficient and solubility of oxygen in aquatic environments affect oxygen acquisition and therefore the capacity to aggregate embryos. The effect of other critical environmental variables, such as temperature, is less clear. We assessed the effects of temperature and oxygen availability on (1) the number of developed and undeveloped encapsulated embryos, (2) the proportion of embryos reaching advanced stages during intracapsular development (counting not only developed and undeveloped embryos but also abnormal embryos), (3) asynchrony in development (estimated only in capsules in which development occurred), and (4) final embryo size, as the first step toward identifying the main factors constraining parental care in the ocean. We used the gastropod Acanthina monodon as a model because it has an extended latitudinal range of distribution and exhibits feeding larvae during intracapsular development. The latter factor is relevant because previous studies have suggested that sibling cannibalism could be triggered by intracapsular competition for oxygen. Freshly laid egg capsules were collected and incubated until embryos hatched under different experimental temperatures (7, 11, 15 and 19 °C) and oxygen conditions (hypoxia: 50-60 % air saturation; normoxia; and hyperoxia: 150-160 %). More embryos remained in early stages at the end of the experimental period under hypoxia and at the highest experimental temperature. The mean number of developed embryos was significantly lower under hypoxia conditions than under normoxia and hyperoxia, but was not influenced by temperature. However, temperature negatively affected embryo size of developed embryos and the level of asynchrony (number of different developmental stages per capsule). This suggests that even when a comparable number of embryos develops at high temperature, subsequent survival may be affected, since developed embryos attained smaller sizes. The negative effect of high temperature on embryo aggregation has also been reported for Brachyuran crabs, affecting female patterns of oxygen provision and brooding costs. This evidence suggests that aggregating embryos in the ocean, even under optimum oxygen conditions, may be negatively affected at high temperatures. Spatial patterns of distribution of brooding species in the ocean tend to agree with this prediction. Our analysis is particularly relevant given the current increase in temperature and the proportion of anoxic areas in the world's oceansLos organismos marinos y dulceacuícolas muestran modelos similares de cuidado parental y están confrontados con similares restricciones para incubar, lo que sugiere que existen límites ambientales comparables guiando la evolución del cuidado parental en sistemas acuáticos. El bajo coeficiente de difusión y la baja solubilidad del oxígeno en ambientes acuáticos afecta la adquisición de oxígeno y por lo tanto la capacidad para agregar los embriones. El efecto de otras variables ambientales críticas, como la temperatura, es menos claro. Se evaluaron los efectos de la temperatura y la disponibilidad de oxígeno sobre (1) el número de embriones desarrollados y sin desarrollar, (2) la proporción de embriones que alcanza estados avanzados de desarrollo (contabilizando no solo embriones desarrollados y sin desarrollar sino también anormales), (3) la asincronía en el desarrollo (estimada solo cuando ocurrió desarrollo embrionario), y (4) el tamaño final, con el objetivo final de identificar las limitaciones que estos factores imponen sobre el cuidado parental en el mar. La especie modelo fue el gastrópodo Acanthina monodon. Cápsulas recientemente depositadas fueron colectadas e incubadas bajo diferentes condiciones experimentales de temperatura (7, 11, 15 y 19 °C) y oxígeno (hipoxia: 50-60 % saturación de aire; normoxia; e hiperoxia: 150-160 %). Más embriones permanecieron en fases tempranas del desarrollo al final del experimento en hipoxia y a 19 °C. El número promedio de embriones desarrollados fue significativamente más bajo en hipoxia que bajo normoxia e hiperoxia, pero no fue influenciado por la temperatura. Sin embargo, la temperatura de incubación afectó otras variables de respuesta. Menores tamaños de los embriones y mayores niveles de asincronía al final del desarrollo fueron observados en las más altas temperaturas experimentales, lo que podría tener consecuencias negativas sobre la sobrevivencia posasentamiento. Las altas temperaturas también afectan el comportamiento y los costos asociados a la provisión de oxígeno a los embriones en braquiuros. Estas evidencias sugieren que agregar embriones en el océano, aun en condiciones óptimas de oxígeno, podría ser desfavorable a altas temperaturas. Los patrones espaciales de distribución de especies incubadoras tienden a apoyar esta predicción. Nuestro análisis también cobra relevancia en el escenario actual de aumento de la temperatura media de los océanos y de la proporción de zonas anóxicas

The quantification of the costs associated with parental care of marine invertebrates requires a first and necessary step, which is the identification of the different forms of care exhibited by this group. Among marine invertebrates, provision of oxygen to the aggregation of embryos may be critical, although most evidence on the link between oxygen limitation and parental care is indirect. Species which show active behavior directed at providing oxygen to the brood offer a good model to establish the direct link between behavioural patterns and oxygen provision to the embryos, and to estimate the costs associated with this form of care. In this manuscript, we conducted a review of the current knowledge about oxygen limitation in embryos aggregations of marine invertebrates in general and Brachyuran crabs in particular. Most of the emphasis focuses on recent results on Brachyuran crabs and new information on Ovalipes trimaculatus. The consequences of oxygen limitation on investment in reproduction and clutch size determination are analyzed. Temporal patterns of oxygen availability in the center of embryo masses of Brachyuran crabs are different from other brooding species of marine invertebrates. A cyclic pattern in oxygen partial pressure (PO2) was detected in masses of early stage embryos, and constant, high PO2 in females carrying late stage embryos, for all crab species studied so far. As changes in PO2 in the embryo mass occurred, an increase in oxygen demand by the embryos and an increase in abdominal flapping frequency were detected in all species. Moreover, the rate of increase in the frequency of abdominal flapping between females carrying early and late stage embryos varied among species, depending on oxygen consumption rate of the embryos. In spite of this, embryos of all species experience similar oxygen conditions throughout development. Abdominal flapping seems to be the main behavior used to provide oxygen to the embryos, regardless of the habitat types inhabited by brooding females. Recent studies have shown that ovigerous female crabs consume a substantially higher amount of oxygen than non-brooding females, and suggested that there may be a trade-off between investment in eggs and in ventilation of the embryos. This information supports the need for including the cost of oxygen provision in the estimation of maternal effort. A broad range of possible areas of research are proposed to advance in this direction, concentrating either on marine invertebrates in general, or Brachyuran crabs in particularLa cuantificación de los costos asociados con cuidado parental en invertebrados marinos requiere de un primer paso, muy necesario, cual es la identificación de los diferentes tipos de cuidado parental presentes en este grupo. Entre los invertebrados marinos, la provisión de oxígeno a las agregaciones de embriones es crítica, pero hasta ahora las evidencias que ligan el cuidado maternal con la provisión de oxígeno son indirectas. Las especies que muestran comportamientos activos dirigidos a la provisión de oxígeno a los embriones ofrecen un buen modelo de estudio para establecer la relación entre cuidado maternal y provisión de oxígeno, permitiendo además estimar los costos asociados. En este manuscrito, presentamos una revisión de la información existente sobre limitación de oxígeno en agregaciones de embriones de invertebrados marinos en general, y de braquiuros en particular. El principal énfasis es en resultados recientes sobre Braquiuros y nueva información sobre Ovalipes trimaculatus. Las consecuencias de la limitación de oxígeno sobre inversión en reproducción y determinación del tamaño de la camada son analizadas. Los patrones temporales de disponibilidad de oxígeno en el centro de masas de embriones de Braquiuros difiere de otras especies de invertebrados marinos. Un patrón cíclico de presión parcial de oxígeno (PO2) se observa en masas de embriones tempranos, mientras que niveles altos y constantes de PO2 se han encontrado en hembras con embriones en estadíos tardíos de desarrollo. A medida que ocurren estos cambios en PO2 en la masa de embriones, se detectó un aumento en el consumo de oxígeno de los embriones y en la frecuencia del batido abdominal de las hembras. Este patrón también se pudo observar al comparar la frecuencia del batido abdominal entre especies que muestran diferentes tasas de consumo de sus embriones. A pesar de estas diferencias, los embriones de todas las especies experimentan bajos niveles de PO2 durante fases tempranas del desarrollo y altos niveles de PO2 en estadíos tardíos. En todas las especies el batido abdominal parece ser el principal comportamiento utilizado para proveer oxígeno a los embriones, independientemente del tipo de hábitat utilizado por los adultos. Estudios recientes han mostrado que hembras ovígeras de braquiuros consumen significativamente más oxígeno que las hembras no ovígeras, y sugieren que hay un compromiso entre inversión en huevos e inversión en ventilar esos embriones. Estas evidencias muestran la necesidad de incluir el costo de provisión de oxígeno en la estimación del esfuerzo maternal. Se presenta un amplio rango de posibles líneas de interés para investigar este problema y avanzar en nuestro conocimiento, utilizando como modelos invertebrados marinos en general, y los braquiuros en particular