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1. The genome sequence of the grape phylloxera provides insights into the evolution, adaptation, and invasion routes of an iconic pest

Author

Rispe, Claude, Legeai, Fabrice, Nabity, Paul D, Fernández, Rosa, Arora, Arinder K, Baa-Puyoulet, Patrice, Banfill, Celeste R, Bao, Leticia, Barberà, Miquel, Bouallègue, Maryem, Bretaudeau, Anthony, Brisson, Jennifer A, Calevro, Federica, Capy, Pierre, Catrice, Olivier, Chertemps, Thomas, Couture, Carole, Delière, Laurent, Douglas, Angela E, Dufault-Thompson, Keith, Escuer, Paula, Feng, Honglin, Forneck, Astrid, Gabaldón, Toni, Guigó, Roderic, Hilliou, Frédérique, Hinojosa-Alvarez, Silvia, Hsiao, Yi-min, Hudaverdian, Sylvie, Jacquin-Joly, Emmanuelle, James, Edward B, Johnston, Spencer, Joubard, Benjamin, Le Goff, Gaëlle, Le Trionnaire, Gaël, Librado, Pablo, Liu, Shanlin, Lombaert, Eric, Lu, Hsiao-ling, Maïbèche, Martine, Makni, Mohamed, Marcet-Houben, Marina, Martínez-Torres, David, Meslin, Camille, Montagné, Nicolas, Moran, Nancy A, Papura, Daciana, Parisot, Nicolas, Rahbé, Yvan, Lopes, Mélanie Ribeiro, Ripoll-Cladellas, Aida, Robin, Stéphanie, Roques, Céline, Roux, Pascale, Rozas, Julio, Sánchez-Gracia, Alejandro, Sánchez-Herrero, Jose F, Santesmasses, Didac, Scatoni, Iris, Serre, Rémy-Félix, Tang, Ming, Tian, Wenhua, Umina, Paul A, van Munster, Manuella, Vincent-Monégat, Carole, Wemmer, Joshua, Wilson, Alex CC, Zhang, Ying, Zhao, Chaoyang, Zhao, Jing, Zhao, Serena, Zhou, Xin, Delmotte, François, and Tagu, Denis

Subjects
Biological Sciences, Genetics, Human Genome, Infection, Climate Action, Adaptation, Biological, Animal Distribution, Animals, Biological Evolution, Genome, Insect, Hemiptera, Introduced Species, Vitis, Arthropod genomes, Daktulosphaira vitifoliae, Gene duplications, Host plant interactions, Effectors, Biological invasions, Developmental Biology, Biological sciences
Abstract

BackgroundAlthough native to North America, the invasion of the aphid-like grape phylloxera Daktulosphaira vitifoliae across the globe altered the course of grape cultivation. For the past 150 years, viticulture relied on grafting-resistant North American Vitis species as rootstocks, thereby limiting genetic stocks tolerant to other stressors such as pathogens and climate change. Limited understanding of the insect genetics resulted in successive outbreaks across the globe when rootstocks failed. Here we report the 294-Mb genome of D. vitifoliae as a basic tool to understand host plant manipulation, nutritional endosymbiosis, and enhance global viticulture.ResultsUsing a combination of genome, RNA, and population resequencing, we found grape phylloxera showed high duplication rates since its common ancestor with aphids, but similarity in most metabolic genes, despite lacking obligate nutritional symbioses and feeding from parenchyma. Similarly, no enrichment occurred in development genes in relation to viviparity. However, phylloxera evolved > 2700 unique genes that resemble putative effectors and are active during feeding. Population sequencing revealed the global invasion began from the upper Mississippi River in North America, spread to Europe and from there to the rest of the world.ConclusionsThe grape phylloxera genome reveals genetic architecture relative to the evolution of nutritional endosymbiosis, viviparity, and herbivory. The extraordinary expansion in effector genes also suggests novel adaptations to plant feeding and how insects induce complex plant phenotypes, for instance galls. Finally, our understanding of the origin of this invasive species and its genome provide genetics resources to alleviate rootstock bottlenecks restricting the advancement of viticulture.

Published
2020

2. The genome sequence of the grape phylloxera provides insights into the evolution, adaptation, and invasion routes of an iconic pest

Author

Claude Rispe, Fabrice Legeai, Paul D. Nabity, Rosa Fernández, Arinder K. Arora, Patrice Baa-Puyoulet, Celeste R. Banfill, Leticia Bao, Miquel Barberà, Maryem Bouallègue, Anthony Bretaudeau, Jennifer A. Brisson, Federica Calevro, Pierre Capy, Olivier Catrice, Thomas Chertemps, Carole Couture, Laurent Delière, Angela E. Douglas, Keith Dufault-Thompson, Paula Escuer, Honglin Feng, Astrid Forneck, Toni Gabaldón, Roderic Guigó, Frédérique Hilliou, Silvia Hinojosa-Alvarez, Yi-min Hsiao, Sylvie Hudaverdian, Emmanuelle Jacquin-Joly, Edward B. James, Spencer Johnston, Benjamin Joubard, Gaëlle Le Goff, Gaël Le Trionnaire, Pablo Librado, Shanlin Liu, Eric Lombaert, Hsiao-ling Lu, Martine Maïbèche, Mohamed Makni, Marina Marcet-Houben, David Martínez-Torres, Camille Meslin, Nicolas Montagné, Nancy A. Moran, Daciana Papura, Nicolas Parisot, Yvan Rahbé, Mélanie Ribeiro Lopes, Aida Ripoll-Cladellas, Stéphanie Robin, Céline Roques, Pascale Roux, Julio Rozas, Alejandro Sánchez-Gracia, Jose F. Sánchez-Herrero, Didac Santesmasses, Iris Scatoni, Rémy-Félix Serre, Ming Tang, Wenhua Tian, Paul A. Umina, Manuella van Munster, Carole Vincent-Monégat, Joshua Wemmer, Alex C. C. Wilson, Ying Zhang, Chaoyang Zhao, Jing Zhao, Serena Zhao, Xin Zhou, François Delmotte, and Denis Tagu

Subjects
Arthropod genomes, Daktulosphaira vitifoliae, Gene duplications, Host plant interactions, Effectors, Biological invasions, Biology (General), QH301-705.5
Abstract

Abstract Background Although native to North America, the invasion of the aphid-like grape phylloxera Daktulosphaira vitifoliae across the globe altered the course of grape cultivation. For the past 150 years, viticulture relied on grafting-resistant North American Vitis species as rootstocks, thereby limiting genetic stocks tolerant to other stressors such as pathogens and climate change. Limited understanding of the insect genetics resulted in successive outbreaks across the globe when rootstocks failed. Here we report the 294-Mb genome of D. vitifoliae as a basic tool to understand host plant manipulation, nutritional endosymbiosis, and enhance global viticulture. Results Using a combination of genome, RNA, and population resequencing, we found grape phylloxera showed high duplication rates since its common ancestor with aphids, but similarity in most metabolic genes, despite lacking obligate nutritional symbioses and feeding from parenchyma. Similarly, no enrichment occurred in development genes in relation to viviparity. However, phylloxera evolved > 2700 unique genes that resemble putative effectors and are active during feeding. Population sequencing revealed the global invasion began from the upper Mississippi River in North America, spread to Europe and from there to the rest of the world. Conclusions The grape phylloxera genome reveals genetic architecture relative to the evolution of nutritional endosymbiosis, viviparity, and herbivory. The extraordinary expansion in effector genes also suggests novel adaptations to plant feeding and how insects induce complex plant phenotypes, for instance galls. Finally, our understanding of the origin of this invasive species and its genome provide genetics resources to alleviate rootstock bottlenecks restricting the advancement of viticulture.

Published
2020
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3. The genome sequence of the grape phylloxera provides insights into the evolution, adaptation, and invasion routes of an iconic pest

Author

Ying Zhang, Pascale Roux, Alex C.C. Wilson, Celeste R. Banfill, Roderic Guigó, Ming Tang, Carole Vincent-Monégat, Denis Tagu, Claude Rispe, Yi Min Hsiao, Angela E. Douglas, Daciana Papura, Keith Dufault-Thompson, Frédérique Hilliou, Shanlin Liu, Astrid Forneck, Nicolas Montagné, Eric Lombaert, Fabrice Legeai, Julio Rozas, Gaël Le Trionnaire, Yvan Rahbé, Anthony Bretaudeau, Jing Zhao, Silvia Hinojosa-Alvarez, Maryem Bouallègue, Joshua Wemmer, Stéphanie Robin, Jose Francisco Sánchez-Herrero, Pierre Capy, Federica Calevro, Xin Zhou, David Martínez-Torres, Martine Maïbèche, Patrice Baa-Puyoulet, Marina Marcet-Houben, Gaëlle Le Goff, Aida Ripoll-Cladellas, Mélanie Ribeiro Lopes, Wenhua Tian, Hsiao-ling Lu, François Delmotte, Toni Gabaldón, Arinder K. Arora, Paul A Umina, Rémy Félix Serre, Spencer Johnston, Olivier Catrice, Céline Roques, Paul D. Nabity, Serena Zhao, Pablo Librado, Miquel Barberà, Thomas Chertemps, Emmanuelle Jacquin-Joly, Benjamin Joubard, Leticia Bao, Jennifer A. Brisson, Camille Meslin, Honglin Feng, Manuella van Munster, Paula Escuer, Edward B. James, Rosa Fernández, Chaoyang Zhao, Mohamed Makni, Sylvie Hudaverdian, Nancy A. Moran, Iris Scatoni, Nicolas Parisot, Carole Couture, Didac Santesmasses, Laurent Delière, Alejandro Sánchez-Gracia, Biologie, Epidémiologie et analyse de risque en Santé Animale (BIOEPAR), Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Institut de Génétique, Environnement et Protection des Plantes (IGEPP), Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-AGROCAMPUS OUEST, Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Scalable, Optimized and Parallel Algorithms for Genomics (GenScale), Inria Rennes – Bretagne Atlantique, Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-GESTION DES DONNÉES ET DE LA CONNAISSANCE (IRISA-D7), Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Université de Bretagne Sud (UBS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-IMT Atlantique Bretagne-Pays de la Loire (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes 1 (UR1), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT), Department of Botany and Plant Sciences [Riverside], University of California [Riverside] (UCR), University of California-University of California, Centre for Genomic Regulation [Barcelona] (CRG), Universitat Pompeu Fabra [Barcelona] (UPF)-Centro Nacional de Analisis Genomico [Barcelona] (CNAG), Institut de Biologia Evolutiva [Barcelona] (IBE / UPF - CSIC), Universitat Pompeu Fabra [Barcelona] (UPF), Cornell University [New York], Biologie Fonctionnelle, Insectes et Interactions (BF2I), Institut National des Sciences Appliquées de Lyon (INSA Lyon), Université de Lyon-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Lyon-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), University of Miami [Coral Gables], Universidad de la República (UDELAR), Universitat de València (UV), Faculté des Sciences Mathématiques, Physiques et Naturelles de Tunis (FST), Université de Tunis El Manar (UTM), University of Rochester [USA], Evolution, génomes, comportement et écologie (EGCE), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université Paris-Saclay-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire des Interactions Plantes Microbes Environnement (LIPME), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Institut d'écologie et des sciences de l'environnement de Paris (iEES Paris ), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Sorbonne Université (SU)-Université Paris-Est Créteil Val-de-Marne - Paris 12 (UPEC UP12)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Paris (UP)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Santé et agroécologie du vignoble (UMR SAVE), Université de Bordeaux (UB)-Institut des Sciences de la Vigne et du Vin (ISVV)-Ecole Nationale Supérieure des Sciences Agronomiques de Bordeaux-Aquitaine (Bordeaux Sciences Agro)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), University of Rhode Island (URI), Université de Barcelonne, Boyce Thompson Institute [Ithaca], Universität für Bodenkultur Wien [Vienne, Autriche] (BOKU), Center for Genomic Regulation (CRG-UPF), CIBER de Epidemiología y Salud Pública (CIBERESP), Institució Catalana de Recerca i Estudis Avançats (ICREA), Institut Sophia Agrobiotech (ISA), Université Nice Sophia Antipolis (... - 2019) (UNS), COMUE Université Côte d'Azur (2015-2019) (COMUE UCA)-COMUE Université Côte d'Azur (2015-2019) (COMUE UCA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Côte d'Azur (UCA), National Taiwan University [Taiwan] (NTU), Chang Gung Memorial Hospital [Taipei] (CGMH), Texas A&M University [College Station], Anthropologie Moléculaire et Imagerie de Synthèse (AMIS), Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Beijing Genomics Institute [Shenzhen] (BGI), China Agricultural University (CAU), MingDao University (MDU), University of Texas at Austin [Austin], Trafic et signalisation membranaires chez les bactéries (MTSB), Microbiologie, adaptation et pathogénie (MAP), Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National des Sciences Appliquées de Lyon (INSA Lyon), Université de Lyon-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Biologie et Génétique des Interactions Plante-Parasite (UMR BGPI), Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-Institut national d’études supérieures agronomiques de Montpellier (Montpellier SupAgro), Sciences pour l'environnement (SPE), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Pascal Paoli (UPP), Génome et Transcriptome - 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Evoy Graduate Research Support Fund from the Department of Biology, Molecular Biosciences Graduate Research, Award from the Department of Biology, Springer Nature, European Project: 764840,IGNITE, École nationale vétérinaire, agroalimentaire et de l'alimentation Nantes-Atlantique (ONIRIS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Université de Rennes (UR)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-INSTITUT AGRO Agrocampus Ouest, Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro), Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), University of California [Riverside] (UC Riverside), University of California (UC)-University of California (UC), Department of Entomology [CALS], College of Agriculture and Life Sciences [Cornell University] (CALS), Cornell University [New York]-Cornell University [New York], Universidad de la República [Montevideo] (UDELAR), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Sorbonne Université (SU)-Université Paris-Est Créteil Val-de-Marne - Paris 12 (UPEC UP12)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Universitat de Barcelona (UB), Universität für Bodenkultur Wien = University of Natural Resources and Life [Vienne, Autriche] (BOKU), Université Nice Sophia Antipolis (1965 - 2019) (UNS), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut Agro - Montpellier SupAgro, Université Pascal Paoli (UPP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), University of California (UC), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National des Sciences Appliquées de Lyon (INSA Lyon), Université de Lyon-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Lyon-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National des Sciences Appliquées de Lyon (INSA Lyon), Université de Lyon, European Commission, Ministerio de Economía y Competitividad (España), National Institute of Food and Agriculture (US), Miami University, Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-INSTITUT AGRO Agrocampus Ouest, Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique Bretagne-Pays de la Loire (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Rennes 1 (UR1), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique Bretagne-Pays de la Loire (IMT Atlantique), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Sorbonne Université (SU)-Université Paris-Est Créteil Val-de-Marne - Paris 12 (UPEC UP12)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Paris Cité (UPC)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-École nationale vétérinaire, agroalimentaire et de l'alimentation Nantes-Atlantique (ONIRIS), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), and Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique)

Subjects
0106 biological sciences, Fil·loxera, Physiology, [SDV]Life Sciences [q-bio], Introduced species, Plant Science, 01 natural sciences, Genome, Gene duplications, Structural Biology, Vitis, lcsh:QH301-705.5, ComputingMilieux_MISCELLANEOUS, 2. Zero hunger, 0303 health sciences, education.field_of_study, Host plant interactions, Endosymbiosis, biology, food and beverages, Biological Sciences, Biological Evolution, General Agricultural and Biological Sciences, Rootstock, Infection, Daktulosphaira vitifoliae, Biotechnology, Research Article, Population, 010603 evolutionary biology, General Biochemistry, Genetics and Molecular Biology, Hemiptera, 03 medical and health sciences, Genetics, Insect pests, Animals, Plagues d'insectes, Adaptation, Biological invasions, Genomes, education, Phylloxera, Ecology, Evolution, Behavior and Systematics, 030304 developmental biology, Obligate, Human Genome, Viticultura, Cell Biology, 15. Life on land, biology.organism_classification, Biological, Effectors, Climate Action, lcsh:Biology (General), 13. Climate action, Evolutionary biology, Arthropod genomes, Introduced Species, Insect, Animal Distribution, Developmental Biology
Abstract

Background: Although native to North America, the invasion of the aphid-like grape phylloxera Daktulosphaira vitifoliae across the globe altered the course of grape cultivation. For the past 150 years, viticulture relied on grafting-resistant North American Vitis species as rootstocks, thereby limiting genetic stocks tolerant to other stressors such as pathogens and climate change. Limited understanding of the insect genetics resulted in successive outbreaks across the globe when rootstocks failed. Here we report the 294-Mb genome of D. vitifoliae as a basic tool to understand host plant manipulation, nutritional endosymbiosis, and enhance global viticulture. Results: Using a combination of genome, RNA, and population resequencing, we found grape phylloxera showed high duplication rates since its common ancestor with aphids, but similarity in most metabolic genes, despite lacking obligate nutritional symbioses and feeding from parenchyma. Similarly, no enrichment occurred in development genes in relation to viviparity. However, phylloxera evolved > 2700 unique genes that resemble putative effectors and are active during feeding. Population sequencing revealed the global invasion began from the upper Mississippi River in North America, spread to Europe and from there to the rest of the world. Conclusions: The grape phylloxera genome reveals genetic architecture relative to the evolution of nutritional endosymbiosis, viviparity, and herbivory. The extraordinary expansion in effector genes also suggests novel adaptations to plant feeding and how insects induce complex plant phenotypes, for instance galls. Finally, our understanding of the origin of this invasive species and its genome provide genetics resources to alleviate rootstock bottlenecks restricting the advancement of viticulture., This work has been funded by INRAE (France) and by the European Union’s Horizon 2020 research and innovation programme under the Marie Skłodowska-Curie grant agreement no. 764840 for the ITN IGNITE project. Rosa Fernandez was funded by a Juan de la Cierva-Incorporación Fellowship (Government of Spain, IJCI-2015-26627) and a Marie Skłodowska-Curie Fellowship (747607). Angela Douglas was supported by the US National Institute of Food and Agriculture Grant 12216941. Honglin Feng was supported by a University of Miami Maytag Fellowship, William H. Evoy Graduate Research Support Fund, and a Molecular Biosciences Graduate Research Award from the Department of Biology.

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2020
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