1. Genetic control of contagious asexuality in the pea aphid
- Author
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Jaquiéry, Julie, Peccoud, Jean, Ouisse, Tiphaine, Legeai, Fabrice, Prunier-Leterme, Nathalie, Gouin, Anaïs, Nouhaud, Pierre, Brisson, Jennifer, Bickel, Ryan, Purandare, Swapna, Poulain, Julie, Battail, Christophe, Lemaitre, Claire, Mieuzet, Lucie, Le Trionnaire, Gaël, Simon, Jean-Christophe, Rispe, Claude, Ecosystèmes, biodiversité, évolution [Rennes] (ECOBIO), Université de Rennes (UR)-Institut Ecologie et Environnement (INEE), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Observatoire des Sciences de l'Univers de Rennes (OSUR), Université de Rennes (UR)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Rennes 2 (UR2)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Rennes 2 (UR2)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de Génétique, Environnement et Protection des Plantes (IGEPP), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université de Rennes (UR)-AGROCAMPUS OUEST, Ecologie et biologie des interactions (EBI), Université de Poitiers-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Ecologie, Evolution, Symbiose (EES), Scalable, Optimized and Parallel Algorithms for Genomics (GenScale), Inria Rennes – Bretagne Atlantique, Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-GESTION DES DONNÉES ET DE LA CONNAISSANCE (IRISA-D7), Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT), University of Veterinary Medicine [Vienna] (Vetmeduni), University of Rochester [USA], Multidisciplinary Center for Advance Research and Studies (MCARS ), Jamia Milia Islamia University [New Delhi] (JMI), Institut de Génomique d'Evry (IG), Université Paris-Saclay-Institut de Biologie François JACOB (JACOB), Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA), Centre National de Génotypage (CNG), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA), Biologie, Epidémiologie et analyse de risque en Santé Animale (BIOEPAR), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-École nationale vétérinaire, agroalimentaire et de l'alimentation Nantes-Atlantique (ONIRIS), The Swiss National Science Fundation (grants PBLAA-122658 & PA00P3-139720 to JJ, http://www.snf.ch/fr/Pages/default.aspx), INRA-AIP BioRessources (project Poly-Express to DT, http://www.international.inra.fr/), The Fondation pour la Recherche pour la Biodiversité FRB (AAP-IN-2009-020 to JCS, http://www.fondationbiodiversite.fr/), The Genoscope (http://www.genoscope.cns.frspip/spip.php?lang = en), ANR-11-BSV7-0005,SPECIAPHID,Génétique de l'adaptation trophique et mécanismes d'isolement reproducteur chez les pucerons(2011), ANR-09-GENM-0017,GW-Aphid,Génomique et transcriptomique des populations pour l'identification de gènes contrôlant la variation du mode reproducteur chez le puceron du pois(2009), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-AGROCAMPUS OUEST, Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut Ecologie et Environnement (INEE), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Observatoire des Sciences de l'Univers de Rennes (OSUR)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), GESTION DES DONNÉES ET DE LA CONNAISSANCE (IRISA-D7), Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Télécom Bretagne-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-Inria Rennes – Bretagne Atlantique, Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria), This study was supported by the Swiss National Science Fundation (grants PBLAA-122658 & PA00P3-139720 to JJ, http://www.snf.ch/fr/Pages/default.aspx), INRA-AIP BioRessources (project Poly-Express to DT, http://www.international.inra.fr/), the Fondation pour la Recherche pour la Biodiversite´ FRB (AAP-IN-2009-020 to JCS, http://www.fondationbiodiversite.fr/), the Genoscope (http://www.genoscope.cns.frspip/spip.php?lang = en) and ANR (grant ANR-09-GENM-017-001 to DT, grant ANR-11-BSV7-005-01 to JCS and grant ANR-11-BSV7-007 to SS, Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Observatoire des Sciences de l'Univers de Rennes (OSUR)-Institut Ecologie et Environnement (INEE), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES), Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Poitiers, Université de Bretagne Sud (UBS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-CentraleSupélec-IMT Atlantique Bretagne-Pays de la Loire (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Rennes 1 (UR1), Institut de Biologie François JACOB (JACOB), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay, and Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)
- Subjects
0106 biological sciences ,Male ,Cancer Research ,Parthenogenesis ,Population genetics ,Asexual reproduction ,Signatures of Natural Selection ,01 natural sciences ,Natural Selection ,Ecological Selection ,Genetics (clinical) ,Genetics ,0303 health sciences ,education.field_of_study ,Reproduction ,Chromosome Mapping ,Genomics ,Genome Scans ,Female ,Anatomy ,Research Article ,Evolutionary Processes ,lcsh:QH426-470 ,Gene Transfer, Horizontal ,Population ,Quantitative Trait Loci ,Biology ,010603 evolutionary biology ,Asexuality ,03 medical and health sciences ,Asexual Reproduction ,Reproduction, Asexual ,Animals ,Allele ,education ,Molecular Biology ,Ecology, Evolution, Behavior and Systematics ,Crosses, Genetic ,030304 developmental biology ,Evolutionary Biology ,Obligate ,Peas ,Reproductive System ,Biology and Life Sciences ,Computational Biology ,Genome Analysis ,Sexual reproduction ,lcsh:Genetics ,Genetics, Population ,Aphids ,[SDE.BE]Environmental Sciences/Biodiversity and Ecology ,Population Genetics - Abstract
Although evolutionary transitions from sexual to asexual reproduction are frequent in eukaryotes, the genetic bases of such shifts toward asexuality remain largely unknown. We addressed this issue in an aphid species where both sexual and obligate asexual lineages coexist in natural populations. These sexual and asexual lineages may occasionally interbreed because some asexual lineages maintain a residual production of males potentially able to mate with the females produced by sexual lineages. Hence, this species is an ideal model to study the genetic basis of the loss of sexual reproduction with quantitative genetic and population genomic approaches. Our analysis of the co-segregation of ∼300 molecular markers and reproductive phenotype in experimental crosses pinpointed an X-linked region controlling obligate asexuality, this state of character being recessive. A population genetic analysis (>400-marker genome scan) on wild sexual and asexual genotypes from geographically distant populations under divergent selection for reproductive strategies detected a strong signature of divergent selection in the genomic region identified by the experimental crosses. These population genetic data confirm the implication of the candidate region in the control of reproductive mode in wild populations originating from 700 km apart. Patterns of genetic differentiation along chromosomes suggest bidirectional gene flow between populations with distinct reproductive modes, supporting contagious asexuality as a prevailing route to permanent parthenogenesis in pea aphids. This genetic system provides new insights into the mechanisms of coexistence of sexual and asexual aphid lineages., Author Summary Asexual lineages occur in most groups of organisms and arise from loss of sex in sexual species. Yet, the genomic bases of these transitions remain largely unknown. Here, we combined quantitative genetic and population genomic approaches to unravel the genetic control of shifts towards permanent asexuality in the pea aphid, which conveniently shows coexisting sexual and asexual lineages. We identified one main genomic region responsible for this transition located on the X chromosome. Also, our population genetic data indicated substantial gene exchange between these reproductively distinct lineages, potentially leading to the conversion of some sexual lineages into asexual ones in a contagious manner. This genetic system provides new insights into the mechanisms of coexistence of sexual and asexual lineages.
- Published
- 2014