51. Origin and evolution of social hybridogenesis in Cataglyphis ants: Origine et évolution de l'hybridogenèse sociale chez les fourmis Cataglyphis
- Author
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Kuhn, Alexandre, Aron, Serge, Meerts, Pierre, Mardulyn, Patrick, Monnin, Thibaud, and Romiguier, Jonathan
- Subjects
Parthenogenesis ,Reproductive systems ,Evolution des espèces ,Biologie ,Zoologie spéciale - Abstract
Hybridization and genetic introgression are significant evolutionary processes playing a keyrole in the adaptation and diversification of species. In desert ants of the genus Cataglyphis,some species have evolved a remarkable reproductive strategy, termed social hybridogenesis,that relies on a perpetual hybridization between two sympatric, yet genetically distinct lineages.The non-reproductive workers systematically result from mating between partners of differentlineages; in contrast, queens and males are both produced asexually by parthenogenesis.Consequently, workers are all interlineage hybrids, whereas reproductives are all pure-lineageindividuals. Although several studies have been carried out on the reproductive strategies ofCataglyphis desert ants, the origin and the mechanisms underlying social hybridogenesis in thegenus remain unclear.In this thesis, I first examined three aspects associated to the persistence of socialhybridogenesis using the ant Cataglyphis mauritanica as a model. (i) I showed that the tightcaste – genotype association stems from a strong genetic influence on female caste fate.However, some degree of phenotypic plasticity was retained in hybrid as well as pure-lineagegenomes, although not expressed in natural conditions. (ii) The genetic survey of a largehybridogenetic population of C. mauritanica reveals that the two lineages occur with equalfrequency. Furthermore, restricted dispersal and parthenogenetic production of queens result ina mosaic of clonal patches. In contrast, males disperse over patches, ensuring successfulinterlineage mating. (iii) To determine whether mating between partners from the same geneticlineage participate to queen production, I simulated genetic data under various rates of sexualvs. asexual queen production. I found that genetic diversity within each lineage fits with theoccurrence a few sex; however, the 100% clonality hypothesis could not be discarded.I then investigated the evolutionary origin of social hybridogenesis in Cataglyphis. Bycharacterizing the reproductive system of 11 Cataglyphis species, five new instances of socialhybridogenesis were discovered. Inferences from phylogenetic analyses, including thesespecies and all Cataglyphis species for which reproductive information was available, indicatedthat this reproductive system independently evolved multiple times in the genus Cataglyphis.Overall, the results of this thesis highlight the singularities of a hybridogenesic systemassociated to queen parthenogenesis, which may have facilitated the repeated evolution ofdependent-lineages in Cataglyphis ants., L’hybridation et l’introgression génétique jouent un rôle majeur dans l’adaptation et ladiversification des espèces. Chez les fourmis du désert du genre Cataglyphis, certaines espècesont évolué une stratégie de reproduction remarquable, appelée hybridogenèse sociale, reposantsur l’hybridation systématique entre deux lignées génétiquement distinctes. Les ouvrières nonreproductricessont issues de l’accouplement entre des partenaires de lignées distinctes ;enrevanche, les reines et les mâles sont produits de façon asexuée par parthénogenèse. Lesouvrières sont donc toutes des hybrides des deux lignées, alors que les individus reproducteurssont de pure-lignées. Bien que plusieurs études aient analysé les stratégies de reproduction desfourmis Cataglyphis, l’origine et le fonctionnement de l’hybridogenèse sociale au sein du genrerestent obscurs.Dans cette thèse, trois aspects associés au maintien de ce système ont premièrement étéétudiés en prenant la fourmi Cataglyphis mauritanica comme modèle. (i) La forte associationentre génotype et caste des femelles est lié à une forte influence génétique sur le déterminismede la caste. Néanmoins, une certaine plasticité phénotypique est maintenue dans les génomeshybrides et pure-lignée mais elle ne s’exprime pas en conditions naturelles. (ii) L’analysegénétique d’une population hybridogène de C. mauritanica montre que les deux lignées sontéquifréquentes. De plus, une dispersion limitée des reines ainsi que leur production parparthénogenèse mènent à la formation d’une mosaïque de patches clonaux. A l’inverse, lesmâles dispersent d’un patch à l’autre assurant les accouplements interlignées. (iii) Afin dedéterminer si les accouplements intralignées participent à la production des reines, des donnéesgénétiques ont été simulées sous différents taux de reproduction sexuée et asexuée. Les résultatsmontrent que la diversité génétique au sein de chaque lignée correspond à une faible fréquencede reproduction sexuée, bien que qu’un scénario avec 100% de clonalité ne puisse être écarté.Ensuite, l’origine évolutive de l’hybridogenèse sociale chez les Cataglyphis a étéanalysée. L’étude des systèmes reproducteurs de 11 espèces de Cataglyphis a permis ladécouverte de 5 nouveaux systèmes hybridogènes. Des analyses phylogénétiques, basées surces espèces et sur toutes les espèces de Cataglyphis pour lesquels le système reproducteur a étéprécédemment étudié, indiquent que ce système reproducteur aurait évolué plusieurs foisindépendamment au sein du genre Cataglyphis.En conclusion, les résultats de cette thèse soulignent les singularités d’un systèmehybridogène associé à la parthénogénèse des reines, qui a pu faciliter l’évolution répétée delignées dépendantes chez les fourmis Cataglyphis., Doctorat en Sciences, info:eu-repo/semantics/nonPublished
- Published
- 2019