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1. Lipo-chitooligosaccharides as regulatory signals of fungal growth and development

Author

Tomás Allen Rush, Virginie Puech-Pagès, Adeline Bascaules, Patricia Jargeat, Fabienne Maillet, Alexandra Haouy, Arthur QuyManh Maës, Cristobal Carrera Carriel, Devanshi Khokhani, Michelle Keller-Pearson, Joanna Tannous, Kevin R. Cope, Kevin Garcia, Junko Maeda, Chad Johnson, Bailey Kleven, Quanita J. Choudhury, Jessy Labbé, Candice Swift, Michelle A. O’Malley, Jin Woo Bok, Sylvain Cottaz, Sébastien Fort, Verena Poinsot, Michael R. Sussman, Corinne Lefort, Jeniel Nett, Nancy P. Keller, Guillaume Bécard, and Jean-Michel Ané

Subjects
Science
Abstract

Lipo-chitooligosaccharides (LCOs) are signaling molecules produced by certain bacteria and fungi that establish symbiotic relationships with plants. Here, the authors show that LCOs are produced also by many other, non-symbiotic fungi, and regulate fungal growth and development.

Published
2020
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2. Lipo-chitooligosaccharides as regulatory signals of fungal growth and development

Author

Candice L. Swift, Arthur QuyManh Maes, Nancy P. Keller, Cristobal Carrera Carriel, Kevin Garcia, Guillaume Bécard, Joanna Tannous, Quanita J. Choudhury, Jean-Michel Ané, Michelle A. O’Malley, Junko Maeda, Jin Woo Bok, Michelle Keller-Pearson, Tomás Allen Rush, Patricia Jargeat, Virginie Puech-Pagès, Sylvain Cottaz, Michael R. Sussman, Fabienne Maillet, Jeniel E. Nett, Adeline Bascaules, Jessy Labbé, Kevin R. Cope, Alexandra Haouy, Bailey Kleven, Véréna Poinsot, Chad J. Johnson, Sébastien Fort, Corinne Lefort, Devanshi Khokhani, Fort, Sébastien, University of Wisconsin-Madison, Oak Ridge National Laboratory [Oak Ridge] (ORNL), UT-Battelle, LLC, Evolution des Interactions Plantes-Microorganismes, Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales (LRSV), Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Metatoul - Agromix, Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-MetaboHUB-MetaToul, Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Interactions moléculaires et réactivité chimique et photochimique (IMRCP), Institut de Chimie de Toulouse (ICT-FR 2599), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut de Chimie du CNRS (INC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Evolution et Diversité Biologique (EDB), Laboratoire des Interactions Plantes Microbes Environnement (LIPME), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), South Dakota State University (SDSTATE), North Carolina State University [Raleigh] (NC State), University of North Carolina System (UNC), The University of Tennessee [Knoxville], University of Georgia [USA], University of California [Santa Barbara] (UC Santa Barbara), University of California (UC), Centre de Recherches sur les Macromolécules Végétales (CERMAV), Institut de Chimie du CNRS (INC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Grenoble Alpes (UGA), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées, Interactions Microbiennes dans la Rhizosphère et les Racines, Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-MetaToul-MetaboHUB, Institut National des Sciences Appliquées - Toulouse (INSA Toulouse), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut National des Sciences Appliquées - Toulouse (INSA Toulouse), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Chimie du CNRS (INC)-Institut de Chimie de Toulouse (ICT-FR 2599), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut de Chimie du CNRS (INC)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées, University of California [Santa Barbara] (UCSB), University of California, Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), MetaToul Agromix, Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-MetaboHUB-MetaToul, MetaboHUB-Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-MetaboHUB-Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Institut de Chimie de Toulouse (ICT), Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut de Chimie du CNRS (INC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université de Toulouse (UT)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université de Toulouse (UT)-Institut Ecologie et Environnement (INEE), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Fédération de Recherche Fluides, Energie, Réacteurs, Matériaux et Transferts (FERMAT), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Toulouse (UT)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Toulouse (UT)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université de Toulouse (UT)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université de Toulouse (UT)-Institut National des Sciences Appliquées - Toulouse (INSA Toulouse), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Toulouse (UT)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), BIBAC - Chimie analytique et interactions biomolécules - matière molle biomimétique (BIBAC), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Toulouse (UT)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Chimie de Toulouse (ICT), Université de Toulouse (UT), and ANR-17-EURE-0003,CBH-EUR-GS,CBH-EUR-GS(2017)

Subjects
0301 basic medicine, Hypha, Science, General Physics and Astronomy, Oligosaccharides, Chitin, 02 engineering and technology, Biology, General Biochemistry, Genetics and Molecular Biology, Article, Microbiology, Microbial ecology, 03 medical and health sciences, Fungal biology, Pseudohyphal growth, Symbiosis, Ascomycota, Mycorrhizae, Spore germination, [SDV.BBM.BC]Life Sciences [q-bio]/Biochemistry, Molecular Biology/Biochemistry [q-bio.BM], Cellular microbiology, Fungal ecology, lcsh:Science, [SDV.BBM.BC] Life Sciences [q-bio]/Biochemistry, Molecular Biology/Biochemistry [q-bio.BM], [SDV.MP.MYC]Life Sciences [q-bio]/Microbiology and Parasitology/Mycology, Chitosan, Multidisciplinary, Ecology, Phylum, Basidiomycota, Fatty Acids, fungi, Fungi, General Chemistry, Spores, Fungal, 021001 nanoscience & nanotechnology, biology.organism_classification, [SDV.MP.MYC] Life Sciences [q-bio]/Microbiology and Parasitology/Mycology, Spore, 030104 developmental biology, lcsh:Q, 0210 nano-technology, Bacteria, Rhizobium, Signal Transduction
Abstract

Lipo-chitooligosaccharides (LCOs) are signaling molecules produced by rhizobial bacteria that trigger the nodulation process in legumes, and by some fungi that also establish symbiotic relationships with plants, notably the arbuscular and ecto mycorrhizal fungi. Here, we show that many other fungi also produce LCOs. We tested 59 species representing most fungal phyla, and found that 53 species produce LCOs that can be detected by functional assays and/or by mass spectroscopy. LCO treatment affects spore germination, branching of hyphae, pseudohyphal growth, and transcription in non-symbiotic fungi from the Ascomycete and Basidiomycete phyla. Our findings suggest that LCO production is common among fungi, and LCOs may function as signals regulating fungal growth and development., Lipo-chitooligosaccharides (LCOs) are signaling molecules produced by certain bacteria and fungi that establish symbiotic relationships with plants. Here, the authors show that LCOs are produced also by many other, non-symbiotic fungi, and regulate fungal growth and development.

Published
2020
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3. Fungal lipochitooligosaccharide symbiotic signals in arbuscular mycorrhiza

Author

Fabienne Maillet, Hugues Driguez, Véréna Poinsot, Guillaume Bécard, Andreas Niebel, Laurence Cromer, Damien Formey, Jean Dénarié, Olivier André, Virginie Puech-Pagès, Eduardo Andres Martinez, Delphine Giraudet, Monique Gueunier, Alexandra Haouy, inconnu, Inconnu, Centre de Recherches sur les Macromolécules Végétales (CERMAV), Institut de Chimie du CNRS (INC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Joseph Fourier - Grenoble 1 (UJF), Unité mixte de recherche interactions plantes-microorganismes, Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées, Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées, Evolution des Interactions Plantes-Microorganismes, Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales (LRSV), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Metatoul - Agromix, Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-MetaToul-MetaboHUB, Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL), Institut National des Sciences Appliquées - Toulouse (INSA Toulouse), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut National des Sciences Appliquées - Toulouse (INSA Toulouse), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Centre de Recherches sur les Macromolécules Végétales, Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), EMD Crop BioScience, Charles-Leopold Mayer Prize, French Academy of Sciences, Institut National de la Recherche Agronomique, Carret, Michèle, Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), and Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT)

Subjects
Lipopolysaccharides, EXTRACTS CHEMISTRY METABOLISM, 0106 biological sciences, ved/biology.organism_classification_rank.species, Plant Roots, 01 natural sciences, CHOMATOGRAPHY HIGH PRESSURE LIQUID, LIPOPOLYSACCHARIDES CHEMISTRY METABOLISM, Glomeromycota, Mycorrhizae, Mycorrhiza, Chromatography, High Pressure Liquid, ComputingMilieux_MISCELLANEOUS, 0303 health sciences, Multidisciplinary, Endosymbiosis, Ecology, SIGNAL TRANSDUCTION, SYMBIOSIS, food and beverages, SPORES FUNGAL CHEMISTRY METABOLISM SYMBIOSIS, Spores, Fungal, GLOMEROMYCOTA METABOLISM, MEDICAGO TRUNCATULA CHEMISTRY GROWTH & DEVELOPMENT METABOLISM MICROBIOLOBY, Medicago truncatula, Daucus carota, Arbuscular mycorrhiza, MYCORRHIZAE METABOLISM, PLANT ROOTS CHEMISTRY GROWTH & DEVELOPMENT METABOLISM MICROBIOLOGY, CARBOHYDRATE SEQUENCE, CAROTA CHEMISTRY METABOLISM MICROBIOLOGY, [SDV.BC]Life Sciences [q-bio]/Cellular Biology, Biology, 03 medical and health sciences, Symbiosis, Terrestrial plant, Botany, MOLECULAR SEQUENCE DATA, PLANT, 030304 developmental biology, Plant Extracts, ved/biology, fungi, Fabaceae, 15. Life on land, biology.organism_classification, DAUCUS, AM, SUSTAINABLE DEVELOPMENT, 010606 plant biology & botany
Abstract

International audience; Arbuscular mycorrhiza (AM) is a root endosymbiosis between plants and glomeromycete fungi. It is the most widespread terrestrial plant symbiosis, improving plant uptake of water and mineral nutrients. Yet, despite its crucial role in land ecosystems, molecular mechanisms leading to its formation are just beginning to be unravelled. Recent evidence suggests that AM fungi produce diffusible symbiotic signals. Here we show that Glomus intraradices secretes symbiotic signals that are a mixture of sulphated and non-sulphated simple lipochitooligosaccharides (LCOs), which stimulate formation of AM in plant species of diverse families (Fabaceae, Asteraceae and Umbelliferae). In the legume Medicago truncatula these signals stimulate root growth and branching by the symbiotic DMI signalling pathway. These findings provide a better understanding of the evolution of signalling mechanisms involved in plant root endosymbioses and will greatly facilitate their molecular dissection. They also open the way to using these natural and very active molecules in agriculture.

Published
2011
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4. Comparative analysis of mitochondrial genomes of Rhizophagus irregularis – syn. Glomus irregulare – reveals a polymorphism induced by variability generating elements

Author

Bruno Savelli, Olivier Bouchez, Marion Molès, Guillaume Bécard, Alexandra Haouy, Damien Formey, Christophe Roux, Laboratoire de Recherche en Sciences Végétales (LRSV), Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Agronutrition, Laboratoire de Génétique Cellulaire (LGC), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP), Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées, Interactions Microbiennes dans la Rhizosphère et les Racines, Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3), and This work was performed in the LRSV laboratory, which is part of the TULIP ‘Laboratoire d'Excellence (LABEX) (ANR-10-LABX-41)’.

Subjects
0106 biological sciences, Rhizophagus irregularis, Physiology, Sequence analysis, [SDV]Life Sciences [q-bio], Population, DNA-Directed DNA Polymerase, Plant Science, Biology, Polymorphism, Single Nucleotide, 01 natural sciences, Genome, DNA sequencing, endonuclease, rhizophagus irregularis, Open Reading Frames, 03 medical and health sciences, Intergenic region, Mycorrhizae, Glomeromycota, education, Genome size, dna polymerase, intraspecific variability, Phylogeny, 030304 developmental biology, Genetics, 0303 health sciences, education.field_of_study, inverted repeat, Inverted Repeat Sequences, snp, Sequence Analysis, DNA, biology.organism_classification, genomic DNA, mitochondrial genome, Genome, Mitochondrial, Microsatellite Repeats, 010606 plant biology & botany
Abstract

Chantier qualité GA; International audience; Arbuscular mycorrhizal (AM) fungi are involved in one of the most widespread plant–fungus interactions. A number of studies on the population dynamics of AM fungi have used mitochondrial (mt) DNA sequences, and yet mt AM fungus genomes are poorly known. To date, four mt genomes of three species of AM fungi are available, among which are two from Rhizophagus irregularis. In order to study intra- and interstrain mt genome variability of R. irregularis, we sequenced and de novo assembled four additional mt genomes of this species. We used 454 pyrosequencing and Illumina technologies to directly sequence mt genomes from total genomic DNA.The mt genomes are unique within each strain. Interstrain divergences in genome size, as a result of highly polymorphic intergenic and intronic sequences, were observed. The polymorphism is brought about by three types of variability generating element (VGE): homing endonucleases, DNA polymerase domain-containing open reading frames and small inverted repeats. Based on VGE positioning, mt sequences and nuclear markers, two subclades of R. irregularis were characterized. The discovery of VGEs highlights the great intraspecific plasticity of the R. irregularis mt genome. VGEs allow the design of powerful mt markers for the typing and monitoring of R. irregularis strains in genetic and population studies.

Published
2012
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