1. Amphioxus functional genomics and the origins of vertebrate gene regulation
- Author
-
Patrick Wincker, Pierre Pontarotti, Elisa de la Calle-Mustienes, Zbynek Kozmik, Malcolm Perry, José Luis Gómez-Skarmeta, Cristian Cañestro, Stéphanie Bertrand, Yamile Marquez, Èlia Benito-Gutiérrez, Juan J. Tena, Hector Escriva, Alexandra Louis, Anthony Leon, Matthew T. Weirauch, Juan Ramón Martínez-Morales, Panos N. Firbas, Peter W. H. Holland, Iryna Kozmikova, Daniel Aldea, Sandra Jiménez-Gancedo, Jordi Garcia-Fernàndez, Jean-Marc Aury, Michael Schubert, Paul Edward Duckett, Beatriz Albuixech-Crespo, Simon J. van Heeringen, Boris Lenhard, Piero Carninci, Carlos Herrera-Úbeda, Olivier Mirabeau, Demian Burguera, Lorena Buono, Tokiharu Takahashi, Rafael D. Acemel, Silvia Naranjo, Ryan Lister, Sophie Mangenot, Lucie Subirana, Ksenia Skvortsova, Jr-Kai Yu, Hugues Roest Crollius, Ildiko M. L. Somorjai, Vincent Laudet, Piotr J. Balwierz, Gabriel A. B. Marais, Ignacio Maeso, Anlong Xu, Christopher D. R. Wyatt, Shengfeng Huang, Ozren Bogdanovic, David E. K. Ferrier, Ferdinand Marlétaz, Salvatore D'Aniello, Jon Permanyer, Filipe Castro, Manuel Irimia, Ricard Albalat, Yann Le Petillon, Ensieh Farahani, Hervé Seitz, Okinawa Institute of Science and Technology Graduate University (OIST), Department of Zoology [Oxford], University of Oxford, Centro Andaluz de Biología del Desarrollo, Universidad Pablo Olavide, University of New South Wales [Sydney] (UNSW), The University of Western Australia (UWA), Imperial College London, Universitat Pompeu Fabra [Barcelona] (UPF), Biologie intégrative des organismes marins (BIOM), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Observatoire océanologique de Banyuls (OOB), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Barcelona Institute of Science and Technology (BIST), Universidad Pablo de Olavide [Sevilla] (UPO), Radboud University [Nijmegen], University of Barcelona, Garvan Institute of medical research, Institute of Molecular Genetics of the Czech Academy of Sciences (IMG / CAS), Czech Academy of Sciences [Prague] (CAS), Institut de biologie de l'ENS Paris (IBENS), Département de Biologie - ENS Paris, École normale supérieure - Paris (ENS-PSL), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS-PSL), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de Biologie François JACOB (JACOB), Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA), Department of Genetics and IrBio, University of Cambridge [UK] (CAM), Universidade do Porto = University of Porto, Stazione Zoologica Anton Dohrn (SZN), University of St Andrews [Scotland], Sun Yat-Sen University [Guangzhou] (SYSU), Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive - UMR 5558 (LBBE), Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-VetAgro Sup - Institut national d'enseignement supérieur et de recherche en alimentation, santé animale, sciences agronomiques et de l'environnement (VAS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Microbes évolution phylogénie et infections (MEPHI), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Aix Marseille Université (AMU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire de Biologie du Développement de Villefranche sur mer (LBDV), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de la Mer de Villefranche (IMEV), Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de génétique humaine (IGH), Université de Montpellier (UM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), University of Manchester [Manchester], Université Paris sciences et lettres (PSL), Academia Sinica, RIKEN Center for Life Science Technologies (RIKEN CLST), RIKEN - Institute of Physical and Chemical Research [Japon] (RIKEN), University of Cincinnati (UC), University of Bergen (UiB), ANR-16-CE12-0008,CHORELAND,Détermination de la conservation du landscape génomique de régulation au cours de l'embryogenèse des chordés(2016), European Project: 637591,H2020,ERC-2014-STG,NEURAL AS(2015), European Project: 658521,H2020,H2020-MSCA-IF-2014,EVOREL(2016), European Project: 268513,EC:FP7:ERC,ERC-2010-AdG_20100317,GENEVA(2011), European Commission, The Leverhulme Trust, University of St Andrews. School of Biology, University of St Andrews. Marine Alliance for Science & Technology Scotland, University of St Andrews. Scottish Oceans Institute, University of St Andrews. Biomedical Sciences Research Complex, University of Oxford [Oxford], Radboud university [Nijmegen], Garvan Institute of Medical Research, Institut de biologie de l'ENS Paris (UMR 8197/1024) (IBENS), École normale supérieure - Paris (ENS Paris), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris), Universidade do Porto, Commission of the European Communities, Biotechnology and Biological Sciences Research Council (BBSRC), Wellcome Trust, Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Département de Biologie - ENS Paris, Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Aix Marseille Université (AMU), Departament de Genetica, Facultat de Biologia, Universitat de Barcelona (UB), Centro Andaluz de Biología del Desarrollo, Consejo Superior de Investigaciones Científicas, Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Observatoire océanologique de Banyuls (OOB), Université Pierre et Marie Curie - Paris 6 (UPMC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Pierre et Marie Curie - Paris 6 (UPMC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Max F. Perutz Laboratories, University of Vienna [Vienna], DYnamique et Organisation des GENomes - Equipe de l'IBENS (DYOGEN), École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Département de Biologie - ENS Paris, École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de Génétique et Développement de Rennes (IGDR), Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-IFR140-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Stress, Immunité, Pathogènes (SIMPA), Université de Lorraine (UL), Unité de Biométrie et Intelligence Artificielle (UBIA), Institut National de la Recherche Agronomique (INRA), Genoscope - Centre national de séquençage [Evry] (GENOSCOPE), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA), Institut de Génomique d'Evry (IG), Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay, Departament de Genètica, Universitat Autònoma de Barcelona [Barcelona] (UAB), Texas A&M University [College Station], Sun Yat-Sen University (SYSU), Institut de Génomique Fonctionnelle de Lyon (IGFL), École normale supérieure - Lyon (ENS Lyon)-Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Sexe et évolution, Département PEGASE [LBBE] (PEGASE), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-VetAgro Sup (VAS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-VetAgro Sup (VAS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive - UMR 5558 (LBBE), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-VetAgro Sup (VAS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire d'Analyse, Topologie, Probabilités (LATP), Université Paul Cézanne - Aix-Marseille 3-Université de Provence - Aix-Marseille 1-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Unité de génétique et biologie des cancers (U830), Université Paris Descartes - Paris 5 (UPD5)-Institut Curie-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM), University of Medical Sciences / Beijing, Institute of Cellular and Organismic Biology, Ctr Life Sci Technol, Div Gen Technol, Tsurumi Ku, RIKEN, Centre of Excellence in Plant Energy Biology (ARC), Australian National University (ANU)-School of Biochemistry and Molecular Biology, SARS International Centre for Marine Molecular Biology, Modèles en biologie cellulaire et évolutive (MBCE), Université Pierre et Marie Curie - Paris 6 (UPMC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Observatoire océanologique de Banyuls (OOB), Université Pierre et Marie Curie - Paris 6 (UPMC)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), European Research Council, Ministerio de Economía y Competitividad (España), Australian Research Council, Maeso, Ignacio [0000-0002-6440-8457], Tena, Juan J [0000-0001-8165-7984], Perry, Malcolm [0000-0001-5228-3434], Wyatt, Christopher DR [0000-0001-8033-2213], de la Calle-Mustienes, Elisa [0000-0002-8975-6503], Bertrand, Stephanie [0000-0002-0689-0126], Naranjo, Silvia [0000-0002-4529-3332], Jimenez-Gancedo, Sandra [0000-0002-2247-1319], Aldea, Daniel [0000-0001-5101-0194], Buono, Lorena [0000-0002-5457-4515], Louis, Alexandra [0000-0001-7032-5650], Balwierz, Piotr J [0000-0002-1548-4605], Aury, Jean-Marc [0000-0003-1718-3010], Albalat, Ricard [0000-0003-0282-9595], Benito-Gutiérrez, Èlia [0000-0003-2435-0948], Cañestro, Cristian [0000-0003-4623-8105], Castro, Filipe [0000-0001-7697-386X], Ferrier, David EK [0000-0003-3247-6233], Schubert, Michael [0000-0002-2341-712X], Seitz, Hervé [0000-0001-8172-5393], Somorjai, Ildiko [0000-0001-5243-6664], Takahashi, Tokiharu [0000-0002-5785-8660], Yu, Jr-Kai [0000-0001-8591-0529], Carninci, Piero [0000-0001-7202-7243], Martinez-Morales, Juan Ramon [0000-0002-4650-4293], Garcia-Fernàndez, Jordi [0000-0001-5677-5970], Lister, Ryan [0000-0001-6637-7239], Escriva, Hector [0000-0001-7577-5028], Irimia, Manuel [0000-0002-2179-2567], Apollo - University of Cambridge Repository, CIIMAR - Centro Interdisciplinar de Investigação Marinha e Ambiental, COMBE, Isabelle, Détermination de la conservation du landscape génomique de régulation au cours de l'embryogenèse des chordés - - CHORELAND2016 - ANR-16-CE12-0008 - AAPG2016 - VALID, Functions and evolutionary impact of transcriptomic novelties in the vertebrate brain - NEURAL AS - - H20202015-04-01 - 2020-03-31 - 637591 - VALID, Evolution of Regulatory Landscapes in Chordates - EVOREL - - H20202016-01-01 - 2017-12-31 - 658521 - VALID, Genome Evolution in the Animal Kingdom - GENEVA - - EC:FP7:ERC2011-06-01 - 2016-05-31 - 268513 - VALID, Institute of Molecular Genetics of the Czech Academy of Sciences, Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Université Paris-Saclay, Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)-Direction de Recherche Fondamentale (CEA) (DRF (CEA)), Commissariat à l'Énergie Atomique et aux Énergies Alternatives (CEA) - Grenoble, Laboratoire de Biologie Moléculaire de la Cellule (LBMC), École normale supérieure - Lyon (ENS Lyon)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Institut de Mathématiques de Marseille (I2M), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Ecole Centrale de Marseille (ECM)-Aix Marseille Université (AMU), Riken Omics Science Center, Riken Yokohama Institute, Cincinnati Children's Hospital Medical Center, and Computational Regulatory Genomics
- Subjects
Epigenomics ,Branchiostoma ,genetic analysis ,animal cell ,transcriptomics ,0302 clinical medicine ,[SDV.MHEP.MI]Life Sciences [q-bio]/Human health and pathology/Infectious diseases ,vertebrate ,zebra fish ,histone modification ,Branchiostoma lanceolatum ,ComputingMilieux_MISCELLANEOUS ,comparative study ,Lancelets ,Regulation of gene expression ,DDC model ,DNA methylation ,adult ,Vertebrate ,Genomics ,priority journal ,Science & Technology - Other Topics ,Molecular Developmental Biology ,LANDSCAPES ,whole genome duplication ,Functional genomics ,chordate evolution ,CONSERVATION ,embryo ,gene sequence ,PLURIPOTENCY ,Article ,animal tissue ,03 medical and health sciences ,regulatory genomics ,biology.animal ,genomics ,Humans ,genome ,mouse ,Science & Technology ,Molecular Sequence Annotation ,TRANSGENESIS ,DNA Methylation ,Ancestral expression ,developmental stage ,030104 developmental biology ,hourglass model ,Amfiox ,Evolutionary biology ,molecular genetics ,chromatin ,Subfunctionalization ,transcriptome ,030217 neurology & neurosurgery ,CHROMATIN ,0301 basic medicine ,Branchiostoma Lanceolatum ,Genome ,specialization ,Gene duplication ,Vertebrats ,Promoter Regions, Genetic ,Whole-genome Duplication (WGD) ,Multidisciplinary ,gene control ,BRANCHIOSTOMA-LANCEOLATUM ,innovation ,Multidisciplinary Sciences ,female ,SEQ ,Vertebrates ,[SDV.MHEP.MI] Life Sciences [q-bio]/Human health and pathology/Infectious diseases ,Phylotypic Period ,General Science & Technology ,invertebrate ,QH426 Genetics ,Biology ,DNA DEMETHYLATION ,male ,evolution ,Animals ,controlled study ,gene ,QH426 ,multigene family ,Body Patterning ,Vertebrata ,nonhuman ,Amphioxus ,ZEBRAFISH ,gene duplication ,embryo development ,DAS ,biology.organism_classification ,EVOLUTION ,[SDV.BDD.EO]Life Sciences [q-bio]/Development Biology/Embryology and Organogenesis ,Gene Expression Regulation ,gene expression ,Molecular evolution ,Transcriptome - Abstract
Vertebrates have greatly elaborated the basic chordate body plan and evolved highly distinctive genomes that have been sculpted by two whole-genome duplications. Here we sequence the genome of the Mediterranean amphioxus (Branchiostoma lanceolatum) and characterize DNA methylation, chromatin accessibility, histone modifications and transcriptomes across multiple developmental stages and adult tissues to investigate the evolution of the regulation of the chordate genome. Comparisons with vertebrates identify an intermediate stage in the evolution of differentially methylated enhancers, and a high conservation of gene expression and its cis-regulatory logic between amphioxus and vertebrates that occurs maximally at an earlier mid-embryonic phylotypic period. We analyse regulatory evolution after whole-genome duplications, and find that—in vertebrates—over 80% of broadly expressed gene families with multiple paralogues derived from whole-genome duplications have members that restricted their ancestral expression, and underwent specialization rather than subfunctionalization. Counter-intuitively, paralogues that restricted their expression increased the complexity of their regulatory landscapes. These data pave the way for a better understanding of the regulatory principles that underlie key vertebrate innovations., This research was funded primarily by the European Research Council (ERC) under the European Union’s Horizon 2020 and Seventh Framework Program FP7 research and innovation programs (ERC-AdG-LS8-740041 to J.L.G.-S., ERC-StG-LS2-637591 to M.I., a Marie Sklodowska-Curie Grant (658521) to I.M. and a FP7/2007-2013-ERC-268513 to P.W.H.H.), the Spanish Ministerio de Economía y Competitividad (BFU2016-74961-P to J.L.G.-S., RYC-2016-20089 to I.M., BFU2014-55076-P and BFU2017-89201-P to M.I. and BFU2014-55738-REDT to J.L.G.-S, M.I. and J.R.M.-M), the ‘Centro de Excelencia Severo Ochoa 2013-2017’(SEV-2012-0208), the ‘Unidad de Excelencia María de Maetzu 2017-2021’(MDM-2016-0687), the People Program (Marie Curie Actions) of the European Union’s Seventh Framework Program FP7 under REA grant agreement number 607142 (DevCom) to J.L.G.-S., and the CNRS and the ANR (ANR16-CE12-0008-01) to H.E. O.B. was supported by an Australian Research Council Discovery Early Career Researcher Award (DECRA; DE140101962).
- Published
- 2018