Majaneva, Sanna, University of Helsinki, Faculty of Biological and Environmental Sciences, Department of Environmental Sciences, University Centre in Svalbard, Norway, Finnish Environment Institute, Marine Research Centre, Finland, Tvärminne Zoological Station, Finland., Helsingin yliopisto, bio- ja ympäristötieteellinen tiedekunta, ympäristötieteiden laitos, Helsingfors universitet, bio- och miljövetenskapliga fakulteten, miljövetenskapliga institutionen, Haddock, Steven, Berge, Jørgen, Gorokhova, Elena, and Lehtiniemi, Maiju
Gelatinous zooplankton, such as ctenophores, have attracted attention during the last decade,mainly as a result of the enigma around their potentially increased abundances around the world. Despite the increased attention, they remain either understudied or disregarded in most food web investigations and monitoring programs, and are defined as one of the most difficult groups of pelagic animals to study. Consequently, their diversity and ecological role are often grossly oversimplified and misunderstood, leading to biased views of ecosystem functioning. In addition, ctenophores share traits such as voracious predation behavior, the ability to starve and shrink during periods of low food availability and to tolerate increased temperatures, as well as high reproductive capacity, making them likely to take advantage of changing environmental conditions. In the Arctic, earlier ctenophore data consist of sparse abundance estimates and dietary studies lacking a systematic or integrative approach. In the Baltic Sea, despite the wellestablished routine plankton monitoring program conducted by the surrounding nations, the distribution and the role of the Arctic ctenophore Mertensia ovum in this ecosystem has been unknown since its first reported appearance in 2007. In this thesis, the biodiversity of cydippid ctenophores and their role in Svalbard waters and in the Baltic Sea were studied. Extensive in situ sampling, laboratory experiments, morphological and molecular identification analysis, traditional and molecular gut content analysis, as well as several direct measures of the ctenophores and the pelagic communities they inhabit were combined to address system-specific questions and to better understand how important a role the ctenophores might have in marine ecosystems. A combination of morphological species identification and molecular methods revealed Euplokamis sp. and an unidentified mertensiid species to co-occur with the dominating Mertensia ovum in Arctic waters. Similarly, the first recording of the cydippid ctenophore, Euplokamis sp., near the entrance to the Baltic Sea was reported in conjunction with extensive sampling of Mnemiopsis leidyi and Mertensia ovum. Interestingly, Pleurobrachia pileus, earlier reported to commonly co-occur with M. ovum in the Arctic and be present throughout the Baltic Sea (and earlier reported as the only ctenophore species in the northern Baltic Sea), was not present in either study site. It was demonstrated that morphological species identification alone is insufficient. In addition, the lack of proper species descriptions and public sequences limited the identification to the genus, family or order level. Thus, more emphasis should be placed on combining morphological and molecular methods together with photographic vouchers for rigorous taxonomic identification and accurate species descriptions. The lack of historical survey data and accurate abundance estimates of M. ovum have biased interpretations of its role in the Arctic and Baltic ecosystems. According to the results presented in this thesis, the potential predation impact of M. ovum was high when assuming relatively homogenous distributions of M. ovum and its prey, but it was even higher when patchiness of both predators and prey was taken into account. The potential predation impact was further affected by extensive spatial and seasonal migration patterns. Therefore, to adequately model prey predator interactions, more emphasis should be placed on the fine-scale distribution patterns of predators and prey. Also, different populations of a single species can have very different trophic roles in the food web due to the great difference in body size, as exemplified in this thesis with two populations of M. ovum. In the Arctic, M. ovum is a voracious predator of copepods (Calanus spp.), while in the Baltic, the substantially smaller M. ovum individuals mainly prey upon pico- and microplankton. Thus, generalizing and extrapolating ecological traits such as diet and foraging behavior from one population to another can be misleading. Moreover, the future of the two studied populations of M. ovum is likely to differ substantially because their distribution area will be differently affected by climate change; the distribution area is predicted to diminish in the Baltic Sea and remain more or less constant in the Arctic. To conclude, this thesis demonstrates that our current knowledge on the diversity, role, and potential future changes of the ctenophores in pelagic communities is still very incomplete. Thus, to properly understand the ecological impact of ctenophores at present and in the near future, this thesis suggests that all available techniques need to be applied in species identification, and that clear recommendations for a proper assessment of routine ctenophore monitoring are urgently needed. Hyytelömäisen eläinplanktonin, kuten esimerkiksi kampamaneettien, saama huomio on kasvanut räjähdysmäisesti viimeisen vuosikymmenen aikana. Keskustelua on aiheuttanut lähinnä hyytelöplanktonin mahdollinen maailmanlaajuinen runsastuminen, vaikka tutkijat eivät olekaan tästä yksimielisiä. Kiinnostuksen heräämisestä huolimatta hyytelöplankton on edelleen huonosti tunnettu eläinryhmä. Hyytelöplanktonia ei usein huomioida perinteisissä ravintoverkkotutkimuksissa eikä seurantaohjelmissa, ja sitä pidetäänkin vaikeimmin tutkittavana planktonisena ryhmänä. Näin ollen tieto hyytelöplanktonin monimuotoisuudesta ja ekologisesta roolista on usein joko yksinkertaistettua tai kokonaan väärinymmärrettyä, mikä voi johtaa virheellisiin päätelmiin planktonekosysteemin toiminnasta. Tiedetään kuitenkin, että muun muassa kampamaneetit ovat tehokkaita saalistajia, kykenevät saaliin määrästä riippuen säätelemään kokoaan ja aineenvaihduntaansa, lisääntymään suotuisissa oloissa nopeasti sekä sopeutumaan suuriinkin fysikaalisten tekijöiden, kuten lämpötilan, muutoksiin, minkä vuoksi ne todennäköisesti kykenevät selviytymään voittajina ja jopa runsastumaan tulevaisuuden muuttuvassa ympäristössä. Arktisella alueella tieto kampamaneeteista pohjautuu muutamaan epäsystemaattiseen ja hajanaiseen runsausarviointiin ja ravinnonkäyttötutkimukseen. Itämerellä eläinplanktontutkimuksessa on käytössä alueen valtioiden yhteinen seurantaohjelma, mutta tästä huolimatta arktisen kampamaneetin, Mertensia ovumin, rooli Itämerellä on ollut mysteeri sen jälkeen kun se vuonna 2007 ensimmäisen kerran havaittiin. Tässä väitöskirjatutkimuksessa on tarkasteltu sekä Itämeren että arktisen alueen Cydippida-lahkon kampamaneettien monimuotoisuutta ja merkitystä ravintoketjussa. Tutkimuksen osajulkaisut yhdistelevät laajamittaista, systemaattista näytteenottoa, laboratoriokokeita, lajintunnistusta ja koko ulappayhteisön rakenteen tutkimusta.Osajulkaisuissa arvioidaan Cydippida-lahkon lajirunsautta käyttäen valomikroskopiaa ja uudempia geneettisiä lajintunnistusmenetelmiä sekä tutkitaan M. ovumin ravinnonkäyttöä perinteisillä ja molekyylitason menetelmillä. Näiden tutkimusten tavoitteena on ollut selventää tietoa kampamaneettien roolista merten ekosysteemeissä. Morfologisten ja molekyylitason tunnistusmenetelmien yhdistelmä paljasti, että hallitsevan Mertensia ovumin kanssa arktisilla vesillä esiintyvät myös Euplokamis sp. ja vielä kuvaamaton Mertensiidae-laji. Samoin Euplokamis sp. -laji havaittiin ensimmäisen kerran Itämeren suulla osana laajamittaisempaa amerikankampamaneetin, Mnemiopsis leidyin, ja arktisen kampamaneetin, Mertensia ovumin, seurantaa. Laajamittaisista näytteenotoista huolimatta Pleurobrachia pileus -lajia, jonka on aiemmin raportoitu esiintyvän yleisesti arktisella alueella ja olevan läsnä koko Itämeren alueella (ja joka on aiemmin raportoitu ainoaksi kampamaneettilajiksi pohjoisella Itämerellä), ei havaittu kummallakaan tutkimusalueella. Väitöskirjatyö osoittaa, että perinteiset morfologiset lajitunnistusmenetelmät eivät yksin riitä. On ilmiselvää, että kampamaneettilajit on yleisesti puutteellisesti kuvattu. Lisäksi julkaistujen eenisekvenssien vähyys rajoittaa tarkkuutta, jolle lajit pystytään geneettisillä tunnistusmenetelmillä luokittelemaan. Geneettinen luokittelu on lähempänä suku- tai heimotasoa kuin oikeaa lajitasoa. Yksi väitöskirjan johtopäätöksistä onkin, että kampamaneettien lajintunnistus on varminta, kun yksilöiden valokuvat yhdistetään morfologisten ja molekyylitason tunnistusmenetelmien kanssa. Tieto Mertensia ovumin roolista arktisen alueen ja Itämeren ekosysteemeissä on ollut vääristynyttä, koska tarkkoja tiheystietoja ja historiallista tutkimustietoa on ollut rajoitetusti. Väitöskirjan kahden viimeisen osajulkaisun perusteella on selvää, että M. ovumin vaikutus planktonyhteisössä on suurempi kuin on aikaisemmin ajateltu, etenkin jos lajin ja sen saaliiden laikuittainen esiintyminen otetaan huomioon. Myös alueellinen ja ajallinen vaelluskäyttäytyminen vaikuttavat potentiaaliseen saalistustehokkuuteen. Näin ollen saalistajan ja saaliiden laikuittaiseen esiintymiseen olisi kiinnitettävä enemmän huomiota, jotta peto saalis -vuorovaikutussuhteet saataisiin mallinnettua oikein. Lisäksi saman lajin yhteisöt voivat edustaa eri ravintoverkon tasoja eri alueilla riippuen esimerkiksi yksilöiden kokojakaumasta, kuten arktisen alueen ja Itämeren M. ovum -yhteisöt osoittavat. Arktisella alueella M. ovum on kyltymätön saalistaja, jonka pääasiallista ravintoa ovat hankajalkaisäyriäiset (Calanus spp.). Itämeren yhteisön yksilöt ovat kooltaan huomattavasti pienempiä ja ne syövät lähinnä piko- ja mikroplanktonia. Siten yleistykset lajin ekologisista ominaisuuksista yhteisöstä toiseen voivat olla hyvinkin harhaanjohtavia. Erilaisen ravintokäyttäytymisen lisäksi nämä M. ovum -populaatiot kohtaavat tulevaisuuden ympäristömuutokset eri tavoin, sillä ilmastonmuutos vaikuttaa eri tavalla eri levinneisyysalueilla; Itämerellä esiintymisalueen on ennakoitu pienenevän, kun taas arktisella alueella alue tulee pysymään lähes muuttumattomana. Tämä väitöskirja havainnollistaa, että nykyinen tietomme kampamaneettien monimuotoisuudesta, roolista ulapan ekosysteemissä ja selviytyminen muuttuvassa ympäristössä on edelleen hyvin puutteellista. Väitöskirja myös osoittaa, että voidaksemme ymmärtää kampamaneettien, ja muidenkin hyytelöplanktonryhmien,ekologista roolia ja vaikutusta nyt ja tulevaisuudessa, lajintunnistus olisi tehtävä täsmällisesti asianmukaisia menetelmiä yhdistellen. Erityisen tärkeää olisi suunnitella selkeät suositukset, jotta hyytelöplankton otettaisiin pysyvästi mukaan alueellisiin seurantaohjelmiin.