Search

Healthy ecosystems support the well-being of all organisms on Earth. Yet, the overexploitation of natural resources for human needs and profit has resulted in widespread ecosystem degradation, loss of biodiversity, and climate emergency, which pose fundamental threats to planetary well-being. Impoverished ecosystems may become dysfunctional and fail to provide for the needs of many organisms, including humans and wildlife. Changes in ecosystem functioning and wildlife distributions affect the prevalence and spread of pathogens, with consequences for the health and well-being of human and wildlife communities alike. Increasing contact between humans and domestic and wild animals enable pathogen spillover, while global trade and travel distribute pathogens to new areas. Human activities thus provide favourable conditions for pandemics and trigger cascading consequences for ecosystems worldwide. A better integration of ecosystem health into public health and conservation planning could alleviate disease burden and improve well-being of all organisms on the planet. peerReviewed

It contains describtive plot for data, supplementary methods and results

Additional file 1: Text S1. Additional laboratory protocols. Table S1. Primers and probes used in tick-borne pathogen screening and sequencing. Table S2. Mastermix contents for qPCR analyses of tick-borne pathogens.: Text S1. Additional laboratory protocols. Table S1. Primers and probes used in tick-borne pathogen screening and sequencing. Table S2. Mastermix contents for qPCR analyses of tick-borne pathogens.

Additional file 5: Table S6. Comparative analysis of Borrelia flagellin sequences from I. persulcatus adults from the Bothnian Bay coast (samples labeled BothnianB), I. ricinus nymphs from Helsinki (Helsinki) and reference sequences downloaded from GenBank (with accession numbers). Numbers in brackets signify the count of unique, identical sequences. Geneious version 2020.0 created by Biomatters. Available from https://www.geneious.com .

Additional file 4: Table S5. Data on pathogen infections summarised per area and stage (adults vs nymphs).

Details of model selection procedure (Supplementary Tables 1, 2) and analyses of effect of microsatellite allele length on litter size (Supplementary Methods, Results, Supplementary Table 3).

Eva Kallio tutki väitöskirjatyössään ihmisissä myyräkuumetta aiheuttavan, Hantaviruksiin kuuluvan Puumala-viruksen ja sen isäntälajin metsämyyrän välistä vuorovaikutussuhdetta. Tutkimuksessa selvisi viruksen säilyvän infektiokykyisenä pitkään isännän ulkopuolellakin ja voivan tarttua myyrästä toiseen tai myyrästä ihmiseen ilman suoraa kontaktia. Kallio osoitti myös ensimmäisen kerran hantaviruksen olevan haitallinen isäntälajilleen.Kallion osoittaman Puumala-viruksen ja metsämyyrän välisen vuorovaikutussuhteen piirteet voivat osaltaan vaikuttaa ihmisten myyräkuume-epidemioiden ilmentymiseen. Uuden tiedon avulla pystytään myös yhä luotettavammin mallintamaan ja ennustamaan epidemioiden esiintymistä niin myyrillä kuin ihmisilläkin.Hantavirusten tartuntatapa myyrästä toiseen ja toisaalta ihmiseen on ollut vilkkaan tutkimuksen ja keskustelun kohde. Kallio tutki Puumala-viruksen infektiokyvyn säilymistä isännän ulkopuolella erilaisissa olosuhteissa. Huoneenlämmössä virus säilyi tartuntakykyisenä myyrille noin kahden viikon ajan, ja kylmässä ja kosteassa ympäristössä vielä kauemmin. Suorat kontaktit eivät myöskään ole edellytys viruksen leviämiseksi myyrien välillä tai myyristä ihmiseen. Puumala-viruksen tartuntakyvyn pitkä säilyminen isännän ulkopuolella tehostaa viruksen leviämistä ja edistää sen säilymistä alueellisesti metsämyyrätiheyden ollessa ajoittain alhainen.Metsämyyrän alttius infektoitua riippuu muun muassa perinnöllisistä tekijöistä, yksilön iästä, sukupuolesta ja lisääntymistilasta. Infektioalttiuteen vaikuttavat myös maternaaliset vasta-aineet. Suomessa on diagnosoitu viimeisen kymmenen vuoden aikana vuosittain 750–2600 Puumala-viruksen ihmiselle aiheuttamaa myyräkuumetapausta. Ihmisepidemioiden on katsottu riippuvan lähinnä myyräsyklin vaiheesta ja myyrätiheydestä. Metsämyyrien tiheys ei kuitenkaan yksin selitä myyräkuume-epidemioita. Kallion osoittama Puumala-viruksen pitkäaikainen säilyminen isännän ulkopuolella, etenkin kylmissä olosuhteissa, edistää viruksen yleisyyttä metsämyyräpopulaatioissa. Tämä voi osaltaan selittää usein loppusyksyyn ja alkutalveen ajoittuvia myyräkuume-epidemioita. More than half of the known human pathogens have their origins in various animal species in nature. To understand the zoonotic risks for humans, the biology and relationships between a specific pathogen and its carrier host species need to be well known. In this thesis, the relationship between Puumala hantavirus (PUUV), and its carrier, the bank vole (Myodes [Clethrionomys] glareolus) was investigated using an experimental approach. Laboratory experiments showed that PUUV remains infectious outside the host for a prolonged period of time. This is influenced by the environmental conditions. The maternal antibodies that infected females provide to their progeny postponed the PUUV infection and enhanced the breeding success of young bank voles. The role of the infection status of breeding females in the transmission dynamics of PUUV in bank vole populations was studied using two experiments in nature. Accordingly, the infection status of breeding females has substantial influence on the transmission of PUUV to and among the young bank voles during and soon after the breeding season. PUUV infection had a negative influence on the over-winter survival of bank voles, whereas the breeding success or survival during the breeding season was not affected by the infection. These studies suggest that PUUV transmission in the bank vole populations is influenced by the temporary immunity the maternal antibodies provide, by the prolonged survival of PUUV outside the host and by the decreased winter survival of PUUV infected bank voles.

Understanding the dynamics of zoonotic pathogens in their reservoir host populations is a prerequisite for predicting and preventing human disease epidemics. The human infection risk of Puumala hantavirus (PUUV) is highest in northern Europe, where populations of the rodent host (bank vole, Myodes glareolus) undergo cyclic fluctuations. We conducted a 7-year capture-mark-recapture study to monitor seasonal and multiannual patterns of the PUUV infection rate in bank vole populations exhibiting a 3-year density cycle. Infected bank voles were most abundant in mid-winter months during years of increasing or peak host density. Prevalence of PUUV infection in bank voles exhibited a regular, seasonal pattern reflecting the annual population turnover and accumulation of infections within each year cohort. In autumn, the PUUV transmission rate tracked increasing host abundance, suggesting a density-dependent transmission. However, prevalence of PUUV infection was similar during the increase and peak years of the density cycle despite a twofold difference in host density. This may result from the high proportion of individuals carrying maternal antibodies constraining transmission during the cycle peak years. Our exceptionally intensive and long-term dataset provides a solid basis on which to develop models to predict the dynamic public health threat posed by PUUV in northern Europe.

Among rodent-borne pathogens, hantaviruses are one of the most important groups concerning human health and economy. Understanding the interactions between hantaviruses and their reservoir host species is crucial for prediction and prevention of human epidemics. In this thesis, I studied the interactions between Puumala hantavirus (PUUV) and its host, the bank vole (Myodes glareolus). The study was conducted in the boreal zone of Europe, where human incidence of nephropathia epidemica (NE, a mild form of haemorrhagic fever with renal syndrome) caused by PUUV is the highest. Endemic pathogens, such as hantaviruses, have been hypothesized to cause no apparent symptoms or fitness costs to their hosts. However, we found PUUV infection to decrease the over-winter survival of wild bank voles. We also found wild bank voles to shed PUUV via urine, faeces, and saliva throughout their life span without any remarkable decline, in contrast to earlier results from laboratory-reared rodent hosts. For the first time, dynamics of PUUV infection were studied during winter, when the majority of NE cases occur in the boreal zone. We found PUUV-infected bank voles to be most abundant in the winters of increase and peak years of the 3-year density cycle. In bank voles, the prevalence of PUUV infection showed a regular, seasonal fluctuation, which resulted from seasonal population turnover and the positive correlation between age and the likelihood of being PUUV infected. However, despite its regular fluctuation, PUUV prevalence in voles is not a good predictor of human NE risk since the periods of high prevalence coincided with low NE incidence in humans. Aggression has been suggested as the key driver for other hantaviruses in their host species, but the rate of PUUV transmission in bank voles was higher outside the breeding season, when bank voles do not show aggressive behaviour, than during the breeding season. The high rate of transmission outside the breeding season may be attributed to subnivean conditions that promote virus stability, lower immune response during cold conditions, and high host density in fall. We also found evidence for the dilution effect hypothesis, which assumes non-host species to reduce virus transmission between hosts: the prevalence of PUUV was low in bank voles when other small mammals were abundant. Male sex bias in infection is a general phenomenon that has also been observed in several hantavirus-host systems. We found a male bias in PUUV infection only in overwintered, breeding bank voles, whereas a female bias was seen in summer-born breeding animals. In non-breeding animals, no sex differences existed. Therefore, the effects of host sex in hantavirus transmission may be more complex than previously thought. Forest habitats disturbed by intensive forest management were associated with a higher likelihood of PUUV infection in bank voles. This finding could be explained by the poorer quality of these habitats, leading to lower condition and higher susceptibility, and also by more favourable environmental conditions for virus survival outside the host. Despite the higher infection prevalence in voles, the total number of PUUV-infected bank voles was 46-64% lower in young, intensively managed than in undisturbed, old forests. Thus, environmental change per se does not automatically lead to relative success of species that serve as reservoirs for zoonotic pathogens, and thereby, to increased human disease risk. The results of this thesis encourage further studies of host-pathogen interactions in natural conditions, and in different host-hantavirus systems. They also provide a framework for risk models aiming at reduction of human hantavirus infections. Eläimistä ihmisiin tarttuvat, ns. zoonoottiset taudit ovat maailmanlaajuisesti suurimpia ihmisten terveyteen kohdistuvia uhkia. Villijyrsijät levittävät useita zoonooseja, joista merkittävimpien joukossa ovat hantavirukset. Hantaviruksiin kuuluvan Puumala-viruksen (PUUV) aiheuttama myyräkuume on Suomessa ja muualla Pohjois-Euroopassa yleinen zoonoosi, jota levittää koko Euroopassa yleinen metsämyyrä (Myodes glareolus). Väitöskirjassani tutkin Puumala-viruksen ja metsämyyrän vuorovaikutussuhdetta, jonka ymmärtäminen edesauttaa myyräkuume-epidemioiden ennustamista ja niihin varautumista. Hantavirusten ei ole aiemmin havaittu aiheuttavan isäntäjyrsijöilleen haittaa tai näkyviä oireita. Tutkimuksessani Puumala-virustartunta heikensi metsämyyrien selviytymistä talven yli. Luonnonvaraiset metsämyyrät erittivät Puumala-virusta koko elinikänsä ilman merkittävää muutosta, kun taas useissa laboratoriokokeissa jyrsijöiden viruseritys on ollut runsasta vain tartunnan alkuviikkoina. Vaikka myyräkuumetta esiintyy eniten talvisin, Puumala-viruksen esiintymistä metsämyyrissä ei ole talvisaikaan aiemmin tutkittu. Puumala-virusta kantavia myyriä oli luonnossa runsaimmin kolmevuotisen myyrien tiheyssyklin nousu- ja huippuvuosien talvina. Virusta kantavien myyrien suhteellinen osuus oli suurimmillaan aina keväisin, jolloin myyräkanta oli alhainen ja ihmistapauksia esiintyi yleensä vähän tästä syystä virusta kantavien myyrien osuus ei ole myyräkuumeriskin arviointiin sopiva mittari. Useiden hantavirusten on arveltu leviävän etupäässä isäntäjyrsijöiden välisissä yhteenotoissa. Tutkimuksessani havaitsin tätä vastoin vähemmän Puumala-virustartuntoja metsämyyrien lisääntymisaikana, jolloin myyrät käyttäytyvät aggressiivisesti, kuin muina vuodenaikoina. Tehokkaampi leviäminen talven aikana voi johtua muun muassa viruksen paremmasta säilymisestä lumenalaisissa, kylmissä ja kosteissa oloissa. Lajiyhteisön monimuotoisuuden on esitetty vähentävän tautien leviämistä isäntälajissaan niin sanotun laimennusvaikutuksen kautta, mutta ilmiöstä on vain vähän havaintoja. Tutkimuksessani muiden pikkunisäkkäiden, kuten peltomyyrien ja päästäisten runsas määrä vähensi Puumala-virusinfektion yleisyyttä metsämyyrissä laimennusvaikutuksen mukaisesti. Ympäristömuutosten on arveltu maailmanlaajuisesti lisäävän zoonoottisten tautien leviämisriskiä ihmisiin. Tutkimuksessani havaitsin, että nuorissa, metsätalouden alaisissa metsissä oli noin puolet vähemmän Puumala-virusta kantavia metsämyyriä kuin vanhoissa, lähes luonnontilaisissa metsissä. Siten ympäristömuutosten vaikutukset tautiriskiin riippuvat niiden aiheuttamista lajyhteisömuutoksista. Väitöskirjatyöni tulokset osoittavat, että zoonoottisia taudinaiheuttajia on tärkeää tutkia laboratoriokokeiden lisäksi myös niiden luonnollisessa ympäristössä. Työni tuloksia voidaan hyödyntää Puumala-viruksen leviämistä ja myyräkuumeriskiä ennustavissa matemaattisissa malleissa, joiden pyrkimyksenä on myyräkuume- ja muiden hantavirustartuntatapausten vähentäminen tulevaisuudessa.