1. First chromosome scale genomes of ithomiine butterflies (Nymphalidae: Ithomiini): comparative models for mimicry genetic studies
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Jérémy Gauthier, Joana Meier, Fabrice Legeai, Melanie McClure, Annabel Whibley, Anthony Bretaudeau, Hélène Boulain, Hugues Parrinello, Sam T. Mugford, Richard Durbin, Chenxi Zhou, Shane McCarthy, Christopher W. Wheat, Florence Piron‐Prunier, Christelle Monsempes, Marie‐Christine François, Paul Jay, Camille Noûs, Emma Persyn, Emmanuelle Jacquin‐Joly, Camille Meslin, Nicolas Montagné, Claire Lemaitre, Marianne Elias, Natural History Museum [Geneva], Department of Zoology [Cambridge], University of Cambridge [UK] (CAM), Institut de Génétique, Environnement et Protection des Plantes (IGEPP), Université de Rennes 1 (UR1), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut Agro Rennes Angers, Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro), Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT), Scalable, Optimized and Parallel Algorithms for Genomics (GenScale), Inria Rennes – Bretagne Atlantique, Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-GESTION DES DONNÉES ET DE LA CONNAISSANCE (IRISA-D7), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Rennes 1 (UR1), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut de Recherche en Informatique et Systèmes Aléatoires (IRISA), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Rennes (UNIV-RENNES)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), Institut de Systématique, Evolution, Biodiversité (ISYEB ), Muséum national d'Histoire naturelle (MNHN)-École pratique des hautes études (EPHE), Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université des Antilles (UA), Laboratoire Ecologie, Evolution, Interactions des Systèmes amazoniens (LEEISA), Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Guyane (UG)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), School of Biological Sciences [Auckland], University of Auckland [Auckland], Department of Ecology and Evolution [Lausanne], Université de Lausanne = University of Lausanne (UNIL), Institut de Génomique Fonctionnelle - Montpellier GenomiX (IGF MGX), Institut de Génomique Fonctionnelle (IGF), Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)-BioCampus (BCM), Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université de Montpellier (UM)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), John Innes Centre [Norwich], Biotechnology and Biological Sciences Research Council (BBSRC), Department of Crop Genetics, Biotechnology and Biological Sciences Research Council (BBSRC)-Biotechnology and Biological Sciences Research Council (BBSRC), Department of Genetics [Cambridge], The Wellcome Trust Sanger Institute [Cambridge], Stockholm University, Institut d'écologie et des sciences de l'environnement de Paris (iEES Paris ), Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Sorbonne Université (SU)-Université Paris-Est Créteil Val-de-Marne - Paris 12 (UPEC UP12)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), Ecologie Systématique et Evolution (ESE), AgroParisTech-Université Paris-Saclay-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Laboratoire Cogitamus, Peuplements végétaux et bioagresseurs en milieu tropical (UMR PVBMT), Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement (Cirad)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université de La Réunion (UR)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), ME acknowledges financial support from ANR (projects SPECREP, ANR-14-CE02-0011, and CLEARWING, ANR-16-CE02-0012) and HFSP (RGP0014/2016). MGX acknowledges financial support from France Génomique National infrastructure, funded as part of 'Investissement d’Avenir' program managed by Agence Nationale pour la Recherche (contract ANR-10-INBS-0009). RD, SM and CZ acknowledge financial support from Wellcome grant WT207492, and SM and work at the Wellcome Sanger Institute were also supported by Wellcome grant WT206194. We thank members of the Wellcome Sanger Institute Scientific Operations and Tree of Life core groups for their contributions to data production and assembly for the Melinaea genomes. We thank Mario Tuanama and Ronald Mori-Pezo for help with rearing and collecting butterflies. MM acknowledges a postdoctoral fellowship by the Fonds Québécois de la Recherche sur la Nature et les Technologies (FQRNT). STM acknowledges support from the BBSRC Institute Strategy Programme (BB/P012574/1). We thank the Peruvian authorities for research permits (236-2012-AG-DGFFS-DGEFFS, 201-2013-MINAGRI-DGFFS/DGEFFS, 002-2015-SERFOR-DGGSPFFS and 373-2017-SERFOR-DGGSPFFS), the Gobierno Regional San Martín PEHCBM (permit: 124-2016-GRSM/PEHCBM-DMA/EII-ANP/JARR) and the Museo de Historia Natural and Prof. Gerardo Lamas for their support. We thank the GenOuest BioInformatics Platform (http://www.genouest.org), which allowed the use of a computing cluster for bioinformatic analyses., ANR-14-CE02-0011,SPECREP,Répétabilité du processus de spéciation chez les papillons: replications naturelles dans une zone de suture(2014), ANR-16-CE02-0012,CLEARWING,La transparence : origine physique, fonctions adaptatives et évolution chez les papillons transparents(2016), ANR-10-INBS-0009,France-Génomique,Organisation et montée en puissance d'une Infrastructure Nationale de Génomique(2010), Gauthier, Jérémy [0000-0001-6666-1002], Meier, Joana [0000-0001-7726-2875], Whibley, Annabel [0000-0003-1878-7705], Parrinello, Hugues [0000-0002-1151-001X], Wheat, Christopher W [0000-0003-1863-2340], Apollo - University of Cambridge Repository, Université de Rennes (UR)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut Agro Rennes Angers, Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique (Inria)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Université de Rennes (UR)-Institut National des Sciences Appliquées - Rennes (INSA Rennes), Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université de Bretagne Sud (UBS)-École normale supérieure - Rennes (ENS Rennes)-CentraleSupélec-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-IMT Atlantique (IMT Atlantique), Muséum national d'Histoire naturelle (MNHN)-École Pratique des Hautes Études (EPHE), International Aphid Genomics Consortium (IAGC), Department of Crop Genetics [Norwich], and Department of Zoology [Stockholm]
- Subjects
ithomiine butterflies ,Genomics ,chromosome-level genome ,Adaptation, Physiological ,Chromosomes ,Phenotype ,Hi-C ,Genetics ,Animals ,[INFO.INFO-BI]Computer Science [cs]/Bioinformatics [q-bio.QM] ,Butterflies ,Ecology, Evolution, Behavior and Systematics ,mimicry ,Biotechnology ,Butterflies/genetics ,Chromosomes/genetics ,olfaction - Abstract
Funder: Human Frontier Science Program; Id: http://dx.doi.org/10.13039/501100000854, The ithomiine butterflies (Nymphalidae: Danainae) represent the largest known radiation of Müllerian mimetic butterflies. They dominate by number the mimetic butterfly communities, which include species such as the iconic neotropical Heliconius genus. Recent studies on the ecology and genetics of speciation in Ithomiini have suggested that sexual pheromones, colour pattern and perhaps hostplant could drive reproductive isolation. However, no reference genome was available for Ithomiini, which has hindered further exploration on the genetic architecture of these candidate traits, and more generally on the genomic patterns of divergence. Here, we generated high-quality, chromosome-scale genome assemblies for two Melinaea species, M. marsaeus and M. menophilus, and a draft genome of the species Ithomia salapia. We obtained genomes with a size ranging from 396 to 503 Mb across the three species and scaffold N50 of 40.5 and 23.2 Mb for the two chromosome-scale assemblies. Using collinearity analyses we identified massive rearrangements between the two closely related Melinaea species. An annotation of transposable elements and gene content was performed, as well as a specialist annotation to target chemosensory genes, which is crucial for host plant detection and mate recognition in mimetic species. A comparative genomic approach revealed independent gene expansions in ithomiines and particularly in gustatory receptor genes. These first three genomes of ithomiine mimetic butterflies constitute a valuable addition and a welcome comparison to existing biological models such as Heliconius, and will enable further understanding of the mechanisms of adaptation in butterflies.
- Published
- 2023