1. Influenza infection rewires energy metabolism and induces browning features in adipose cells and tissues
- Author
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Ayari, Asma, Rosa-Calatrava, Manuel, Lancel, Steve, Barthelemy, Johanna, Pizzorno, Andrés, Mayeuf-Louchart, Alicia, Baron, Morgane, Hot, David, Deruyter, Lucie, Soulard, Daphnée, Julien, Thomas, Faveeuw, Christelle, Molendi-Coste, Olivier, Dombrowicz, David, Sedano, Laura, Sencio, Valentin, Le Goffic, Ronan, Trottein, François, Wolowczuk, Isabelle, Noel, Anne-Laure, Centre d’Infection et d’Immunité de Lille - INSERM U 1019 - UMR 9017 - UMR 8204 (CIIL), Institut Pasteur de Lille, Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP)-Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Lille-Centre Hospitalier Régional Universitaire [Lille] (CHRU Lille)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Virpath-Grippe, de l'émergence au contrôle -- Virpath-Influenza, from emergence to control (Virpath), Centre International de Recherche en Infectiologie - UMR (CIRI), École normale supérieure - Lyon (ENS Lyon)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Lyon (ENS Lyon)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Récepteurs nucléaires, maladies cardiovasculaires et diabète - U 1011 (RNMCD), Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP)-Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Lille-Centre Hospitalier Régional Universitaire [Lille] (CHRU Lille), Virologie et Immunologie Moléculaires (VIM (UR 0892)), Université de Versailles Saint-Quentin-en-Yvelines (UVSQ)-Université Paris-Saclay-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE), The CPER-Région Hauts-de-France’s financial contribution to the acquisition of the Oroboros O2k-respirometer is acknowledged. This study was supported by the Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) and the Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM). AA received a grant from Lille University. I.W. and F.T. received a grant from CNRS., We appreciate valuable discussions with Drs. Kassem Makki and Sandra Weller, and advice and support from Drs. Jean-Claude Sirard and Jean Dubuisson, and from Sia Praline and Nor Snø. We thank Dr. Corinne Grangette for providing reagents needed for mouse preadipocyte and adipocyte culture and differentiation, Dr. Odile Poulain-Godefroy for the kind gift of human primary Preadipocytes, and Marie-Josée Ghoris for technical help. Jérôme Lecardonnel (INRA, UMR GABI, Jouy-en-Josas, France) and Marie-Hélène Gevaert (Laboratoire d’Histologie, Faculté de Médecine, Lille, France) are acknowledged for their expert technical assistance in, respectively, microarray hybridization (adipose cells) and WAT histology. We also thank Denis Ressnikoff and Elisabeth Erazzuriz (Centre Imagerie Quantitative Lyon Est (CIQLE), Université Lyon 1, Lyon, France) for their technical assistance in confocal and transmission electron microscopy. We thank Antonino Bongiovanni and Sophie Salomé-Desnoulez as well as Drs. Elizabeth Werkmeister, Nicolas Barois and Hélène Bauderlique of the BioImaging Center Lille (BICeL, Lille, France) for access to systems and expert advises on microscopy and flow cytometry. Dr. Cécile Lecoeur and Peggy Bouquet (Transcriptomics and Applied Genomics Group, Lille) are thanked for, respectively, advice on transcriptomic analyses, and technical assistance in microarray hybridization (adipose tissues). Institut Pasteur’s animal facility staff is also thanked for its assistance., Centre International de Recherche en Infectiologie (CIRI), École normale supérieure de Lyon (ENS de Lyon)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Université Jean Monnet - Saint-Étienne (UJM)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure de Lyon (ENS de Lyon)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Université Jean Monnet - Saint-Étienne (UJM)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre Hospitalier Régional Universitaire [Lille] (CHRU Lille)-Université de Lille-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut Pasteur de Lille, Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP)-Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP), Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-École normale supérieure - Lyon (ENS Lyon)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-École normale supérieure - Lyon (ENS Lyon)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL), Université de Lyon-Université de Lyon-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS), Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP)-Réseau International des Instituts Pasteur (RIIP)-Université de Lille-Centre Hospitalier Régional Universitaire [Lille] (CHRU Lille)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM), Centre d’Infection et d’Immunité de Lille - INSERM U 1019 - UMR 9017 - UMR 8204 [CIIL], Virpath-Grippe, de l'émergence au contrôle -- Virpath-Influenza, from emergence to control [Virpath], Récepteurs nucléaires, maladies cardiovasculaires et diabète - U 1011 [RNMCD], and Virologie et Immunologie Moléculaires [VIM (UR 0892)]
- Subjects
Male ,[SDV.MP.VIR] Life Sciences [q-bio]/Microbiology and Parasitology/Virology ,Adipose Tissue, White ,Thermogenesis ,Article ,Mice, Inbred C57BL ,Disease Models, Animal ,Mice ,Metabolism ,Adipose Tissue, Brown ,Orthomyxoviridae Infections ,lcsh:Biology (General) ,Influenza, Human ,[SDV.MP.VIR]Life Sciences [q-bio]/Microbiology and Parasitology/Virology ,Animals ,Humans ,Influenza virus ,Fat metabolism ,Energy Metabolism ,lcsh:QH301-705.5 - Abstract
Like all obligate intracellular pathogens, influenza A virus (IAV) reprograms host cell’s glucose and lipid metabolism to promote its own replication. However, the impact of influenza infection on white adipose tissue (WAT), a key tissue in the control of systemic energy homeostasis, has not been yet characterized. Here, we show that influenza infection induces alterations in whole-body glucose metabolism that persist long after the virus has been cleared. We report depot-specific changes in the WAT of IAV-infected mice, notably characterized by the appearance of thermogenic brown-like adipocytes within the subcutaneous fat depot. Importantly, viral RNA- and viral antigen-harboring cells are detected in the WAT of infected mice. Using in vitro approaches, we find that IAV infection enhances the expression of brown-adipogenesis-related genes in preadipocytes. Overall, our findings shed light on the role that the white adipose tissue, which lies at the crossroads of nutrition, metabolism and immunity, may play in influenza infection., Asma Ayari et al. report that mice infected with influenza A virus show persistent altered glucose metabolism. They find that infection is associated with the browning of the subcutaneous white adipose tissue (WAT), and this change is linked to viral infection in the fat tissues.
- Published
- 2020
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