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Larval microbiota primes theDrosophilaadult gustatory response

Authors :
Montanari, Martina
Manière, Gérard
Berthelot-Grosjean, Martine
Dusabyinema, Yves
Gillet, Benjamin
Grosjean, Yaël
Kurz, C. Léopold
Royet, Julien
Institut de Biologie du Développement de Marseille (IBDM)
Aix Marseille Université (AMU)-Collège de France (CdF (institution))-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Centre des Sciences du Goût et de l'Alimentation [Dijon] (CSGA)
Université de Bourgogne (UB)-AgroSup Dijon - Institut National Supérieur des Sciences Agronomiques, de l'Alimentation et de l'Environnement-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Université Bourgogne Franche-Comté [COMUE] (UBFC)
Institut de Génomique Fonctionnelle de Lyon (IGFL)
École normale supérieure de Lyon (ENS de Lyon)-Université Claude Bernard Lyon 1 (UCBL)
Université de Lyon-Université de Lyon-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Laboratoire Ecologie Fonctionnelle et Environnement (LEFE)
Institut Ecologie et Environnement (INEE)
Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3)
Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Observatoire Midi-Pyrénées (OMP)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3)
Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Centre National d'Études Spatiales [Toulouse] (CNES)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Météo-France -Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Centre National d'Études Spatiales [Toulouse] (CNES)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Météo-France -Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP)
Université de Toulouse (UT)
This work was supported by CNRS, ANR BACNEURODRO, Equipe Fondation pour la Recherche Medicale (EQU201603007783) et l’Institut Universitaire de France to J.R. and the ANR Pepneuron to J.R. and Y.G. Research in Y.G.’s laboratory is supported by the CNRS, the 'Universite de Bourgogne Franche-Comte', the Conseil Regional Bourgogne Franche-Comte (PARI grant), the FEDER (European Funding for Regional Economical Development), and the European Council (ERC starting grant, GliSFCo-311403)
ANR-17-CE16-0023,BACNEURODRO,Détection des bactéries par les neurones de la drosophile : mécanismes et conséquences pour l'hôte(2017)
ANR-21-CE16-0027,pepneuron,Comprendre comment les interactions entre le peptidoglycane bactérien et les neurones modifient le comportement de l'hôte(2021)
European Project: 311403,EC:FP7:ERC,ERC-2012-StG_20111109,GLISFCO(2012)
Publication Year :
2023
Publisher :
Cold Spring Harbor Laboratory, 2023.

Abstract

The survival of animals depends, among other things, on their ability to identify threats in their surrounding environment. Senses such as olfaction, vision and taste play an essential role in sampling their living environment, including microorganisms, some of which are potentially pathogenic. This study focuses on the mechanisms of detection of bacteria by theDrosophilagustatory system. We demonstrate that the peptidoglycan (PGN) that forms the cell wall of bacteria triggers an immediate feeding aversive response when detected by the gustatory system of adult flies. Although we identify ppk23+ and Gr66a+ gustatory neurons as necessary to transduce fly response to PGN, we demonstrate that they play very different roles in the process. Time-controlled functional inactivation andin vivocalcium imaging demonstrate that while ppk23+ neurons are required in the adult flies to directly transduce PGN signal, Gr66a+ neurons must be functional in larvae to allow future adults to become PGN sensitive. Furthermore, the ability of adult flies to respond to bacterial PGN is lost when they hatch from larvae reared under axenic conditions. Recolonization of axenic larvae, but not adults, with a single bacterial species,Lactobacillus brevis,is sufficient to restore the ability of adults to respond to PGN. Our data demonstrate that the genetic and environmental characteristics of the larvae are essential to make the future adults competent to respond to certain sensory stimuli such as PGN.

Details

Database :
OpenAIRE
Accession number :
edsair.doi.dedup.....4793942eecde995ea483147e37e654d8