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Phage-host coevolution in natural populations

Authors :
Damien Piel
Maxime Bruto
Yannick Labreuche
François Blanquart
David Goudenège
Rubén Barcia-Cruz
Sabine Chenivesse
Sophie Le Panse
Adèle James
Javier Dubert
Bruno Petton
Erica Lieberman
K. Mathias Wegner
Fatima A. Hussain
Kathryn M. Kauffman
Martin F. Polz
David Bikard
Sylvain Gandon
Eduardo P. C. Rocha
Frédérique Le Roux
Unité de Physiologie Fonctionnelle des Organismes Marins
Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)
Laboratoire de Biologie Intégrative des Modèles Marins (LBI2M)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Station biologique de Roscoff (SBR)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Centre interdisciplinaire de recherche en biologie (CIRB)
Labex MemoLife
École normale supérieure - Paris (ENS-PSL)
Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Collège de France (CdF (institution))-Ecole Superieure de Physique et de Chimie Industrielles de la Ville de Paris (ESPCI Paris)
Université Paris sciences et lettres (PSL)-École normale supérieure - Paris (ENS-PSL)
Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Infection, Anti-microbiens, Modélisation, Evolution (IAME (UMR_S_1137 / U1137))
Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université Paris Cité (UPCité)-Université Sorbonne Paris Nord
Universidade de Santiago de Compostela [Spain] (USC )
Fédération de recherche de Roscoff (FR2424)
Station biologique de Roscoff (SBR)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Department of Civil and Environmental Engineering [Cambridge] (CEE)
Massachusetts Institute of Technology (MIT)
Eligo Bioscience
Alfred-Wegener-Institut, Helmholtz-Zentrum für Polar- und Meeresforschung (AWI)
Universität Wien
Biologie de Synthèse - Synthetic biology
Université Paris Cité (UPCité)-Microbiologie Intégrative et Moléculaire (UMR6047)
Institut Pasteur [Paris] (IP)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut Pasteur [Paris] (IP)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Centre d’Ecologie Fonctionnelle et Evolutive (CEFE)
Université Paul-Valéry - Montpellier 3 (UPVM)-École pratique des hautes études (EPHE)
Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD [France-Sud])-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)-Institut Agro Montpellier
Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Institut national d'enseignement supérieur pour l'agriculture, l'alimentation et l'environnement (Institut Agro)-Université de Montpellier (UM)
Génomique évolutive des Microbes / Microbial Evolutionary Genomics
Institut Pasteur [Paris] (IP)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université Paris Cité (UPCité)
We thank M. A. Petit, M. Blokesch, M. Sullivan and A. Bernheim for valuable suggestions
M. Touchon and A. Bernheim for assistance with vibrio genome annotation
Z. Chaplain for the illustrations and help during the time series sampling
the staff of the station Ifremer Argenton and Bouin, the ABIMS (Roscoff) and LABGeM (Evry) platforms for technical assistance
Z. Allouche, Biomics Platform, C2RT, Institut Pasteur, Paris, France, supported by France Génomique (ANR-10-INBS-09-09) and IBISA
and G. Riddihough from Life Science Editors for help with the manuscript. This work was supported by funding from the Agence Nationale de la Recherche (ANR-16-CE32-0008-01, REVENGE
ANR-20-CE35-0014, RESISTE), the European Research Council (ERC) under the European Union’s Horizon 2020 research and innovation programme (grant agreement No 884988, Advanced ERC Dynamic) to F.L.R. and Ifremer to D.P. The work was further supported by a grant from the Simons Foundation (LIFE ID 572792) to M.F.P. Part of the Vibrio crassostreae genome sequencing was conducted by the US Department of Energy Joint Genome Institute, a DOE Office of Science User Facility, and is supported by the Office of Science of the US Department of Energy under Contract No. DE-AC02-05CH11231. The funders had no role in study design, data collection and analysis, decision to publish or preparation of the manuscript.
ANR-10-INBS-0009,France-Génomique,Organisation et montée en puissance d'une Infrastructure Nationale de Génomique(2010)
ANR-16-CE32-0008,REVENGE,L'huître comme niche de l'évolution et l'émergence de vibrios pathogènes(2016)
ANR-20-CE35-0014,RESISTE,Comprendre l'évolution de la résistance aux antimicrobiens chez les vibrios environnementaux(2020)
European Project: 884988,ERC-2019-ADG,DYNAMIC(2021)
Le Roux, Frédérique
Organisation et montée en puissance d'une Infrastructure Nationale de Génomique - - France-Génomique2010 - ANR-10-INBS-0009 - INBS - VALID
L'huître comme niche de l'évolution et l'émergence de vibrios pathogènes - - REVENGE2016 - ANR-16-CE32-0008 - AAPG2016 - VALID
Comprendre l'évolution de la résistance aux antimicrobiens chez les vibrios environnementaux - - RESISTE2020 - ANR-20-CE35-0014 - AAPG2020 - VALID
A mechanistic approach to understand microbiome-viriome dynamics in nature - DYNAMIC - - ERC-2019-ADG2021-01-01 - 2025-12-31 - 884988 - VALID
Université Paul-Valéry - Montpellier 3 (UPVM)-École Pratique des Hautes Études (EPHE)
Physiologie Fonctionnelle des Organismes Marins (PFOM)
Laboratoire de Biologie Intégrative (LBI)
Commissariat à l'énergie atomique et aux énergies alternatives (CEA)
Laboratoire des Sciences de l'Environnement Marin (LEMAR) (LEMAR)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut Français de Recherche pour l'Exploitation de la Mer (IFREMER)-Université de Brest (UBO)-Institut Universitaire Européen de la Mer (IUEM)
Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Institut national des sciences de l'Univers (INSU - CNRS)-Université de Brest (UBO)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Alfred Wegener Institute for Polar and Marine Research (AWI)
University of Vienna [Vienna]
Institut Pasteur [Paris] (IP)
Génétique des génomes - Genetics of Genomes (UMR 3525)
Source :
Nature Microbiology, Nature Microbiology, 2022, 7 (7), pp.1075-1086. ⟨10.1038/s41564-022-01157-1⟩, Nature Microbiology, 2022, 7, pp.1075-1086. ⟨10.1038/s41564-022-01157-1⟩, Nature Microbiology (2058-5276) (Springer Science and Business Media LLC), 2022-07, Vol. 7, N. 7, P. 1075-1086
Publication Year :
2022
Publisher :
HAL CCSD, 2022.

Abstract

International audience; Coevolution between bacteriophages (phages) and their bacterial hosts occurs through changes in resistance and counter-resistance mechanisms. To assess phage-host evolution in wild populations, we isolated 195 Vibrio crassostreae strains and 243 vibriophages during a 5-month time series from an oyster farm and combined these isolates with existing V. crassostreae and phage isolates. Cross-infection studies of 81,926 host-phage pairs delineated a modular network where phages are best at infecting cooccurring hosts, indicating local adaptation. Successful propagation of phage is restricted by the ability to adsorb to closely related bacteria and further constrained by strain-specific defence systems. These defences are highly diverse and predominantly located on mobile genetic elements, and multiple defences are active within a single genome. We further show that epigenetic and genomic modifications enable phage to adapt to bacterial defences and alter host range. Our findings reveal that the evolution of Please note that this is an author-produced PDF of an article accepted for publication following peer review. The definitive publisher-authenticated version is available on the publisher Web site. bacterial defences and phage counter-defences is underpinned by frequent genetic exchanges with, and between, mobile genetic elements.

Details

Language :
English
ISSN :
20585276
Database :
OpenAIRE
Journal :
Nature Microbiology, Nature Microbiology, 2022, 7 (7), pp.1075-1086. ⟨10.1038/s41564-022-01157-1⟩, Nature Microbiology, 2022, 7, pp.1075-1086. ⟨10.1038/s41564-022-01157-1⟩, Nature Microbiology (2058-5276) (Springer Science and Business Media LLC), 2022-07, Vol. 7, N. 7, P. 1075-1086
Accession number :
edsair.doi.dedup.....5bbb61d4bdf45bbf2a57dad7428c6d54
Full Text :
https://doi.org/10.1038/s41564-022-01157-1⟩