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Massive centriole production can occur in the absence of deuterosomes in multiciliated cells

Authors :
Olivier Mercey
Alice Meunier
Eva J. Brotslaw
Michelle S. Levine
Andrew J. Holland
Brian J. Mitchell
Nathalie Spassky
Philippe Rostaing
Abhijay Kumar
Gina M. LoMastro
Valerie Gomez
Institut de biologie de l'ENS Paris (UMR 8197/1024) (IBENS)
Département de Biologie - ENS Paris
École normale supérieure - Paris (ENS Paris)
Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris)
Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Laboratoire des sciences et techniques de l'information, de la communication et de la connaissance (Lab-STICC)
École Nationale d'Ingénieurs de Brest (ENIB)-Université de Bretagne Sud (UBS)-Université de Brest (UBO)-Télécom Bretagne-Institut Brestois du Numérique et des Mathématiques (IBNM)
Université de Brest (UBO)-Université européenne de Bretagne - European University of Brittany (UEB)-École Nationale Supérieure de Techniques Avancées Bretagne (ENSTA Bretagne)-Institut Mines-Télécom [Paris] (IMT)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
The Open University [Milton Keynes] (OU)
Institut de biologie de l'ENS Paris (IBENS)
Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Département de Biologie - ENS Paris
Université Paris sciences et lettres (PSL)-Université Paris sciences et lettres (PSL)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Virologie et Immunologie Moléculaire, Faculté des Sciences Pharmaceutiques
Institut National de la Recherche Agronomique (INRA)-Université Francois Rabelais [Tours]
École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-École normale supérieure - Paris (ENS Paris)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Source :
Nature Cell Biology, Nature Cell Biology, Nature Publishing Group, 2019, ⟨10.1038/s41556-019-0427-x⟩, Nature cell biology
Publication Year :
2019
Publisher :
HAL CCSD, 2019.

Abstract

International audience; Multiciliated cells (MCCs) amplify large numbers of centrioles that convert into basal bodies, which are required for producing multiple motile cilia. Most centrioles amplified by MCCs grow on the surface of organelles called deuterosomes, whereas a smaller number grow through the centriolar pathway in association with the two parent centrioles. Here, we show that MCCs lacking deuterosomes amplify the correct number of centrioles with normal step-wise kinetics. This is achieved through a massive production of centrioles on the surface and in the vicinity of parent centrioles. Therefore, deuterosomes may have evolved to relieve, rather than supplement, the centriolar pathway during multiciliogenesis. Remarkably, MCCs lacking parent centrioles and deuterosomes also amplify the appropriate number of centrioles inside a cloud of pericentriolar and fibrogranular material. These data show that the centriole number is set independently of their nucleation platforms and suggest that massive centriole production in MCCs is a robust process that can self-organize.

Details

Language :
English
ISSN :
14657392 and 14764679
Database :
OpenAIRE
Journal :
Nature Cell Biology, Nature Cell Biology, Nature Publishing Group, 2019, ⟨10.1038/s41556-019-0427-x⟩, Nature cell biology
Accession number :
edsair.doi.dedup.....7efe3c46261e3862c13e4fedcf6f9fdc
Full Text :
https://doi.org/10.1038/s41556-019-0427-x⟩