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The rise and fall of the ancient northern pike master sex-determining gene

Authors :
Mike Tringali
Hongxia Hu
Amaury Herpin
Patrick W. DeHaan
Eric Rondeau
Louis Bernatchez
Wesley A. Larson
Manfred Schartl
Elodie Jouanno
E. A. Interesova
Yann Guiguen
Eric Saillant
Stephen S. Curran
Hugo Verreycken
Gaël P.J. Denys
Roger A. Tabor
Vladimir A. Trifonov
Hugo Darras
Christophe Klopp
Hugues Parrinello
Frederick W. Goetz
John H. Postlethwait
Qiaowei Pan
Céline Roques
J. Andrés López
Camille Eché
Jérôme Lluch
Laurent Journot
Frank A. von Hippel
Krista M. Nichols
Konrad Ocalewicz
Romain Feron
René Guyomard
Song-Lin Chen
Ben F. Koop
Laboratoire de Physiologie et Génomique des Poissons (LPGP)
Structure Fédérative de Recherche en Biologie et Santé de Rennes ( Biosit : Biologie - Santé - Innovation Technologique )-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Department of Ecology and Evolution [Lausanne]
Université de Lausanne (UNIL)
Swiss Institute of Bioinformatics [Lausanne] (SIB)
Department of Biology, University of Victoria
Northwest Fisheries Science Center (NWFSC)
NOAA National Marine Fisheries Service (NMFS)
National Oceanic and Atmospheric Administration (NOAA)-National Oceanic and Atmospheric Administration (NOAA)
Alaska Pacific University
Institut de Biologie Intégrative et des Systèmes [Québec] (IBIS)
Florida Marine Research Institute
Florida Fish and Wildlife Conservation Commission
School of Ocean Science and Technology [Mississippi] (SOST)
University of Southern Mississippi (USM)
Gulf Coast Research Laboratory
Biologie des Organismes et Ecosystèmes Aquatiques (BOREA)
Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université des Antilles (UA)-Muséum national d'Histoire naturelle (MNHN)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Sorbonne Université (SU)-Université de Caen Normandie (UNICAEN)
Normandie Université (NU)-Normandie Université (NU)
Patrimoine naturel (PatriNat)
Muséum national d'Histoire naturelle (MNHN)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Office français de la biodiversité (OFB)
Department of Biological Sciences [Flagstaff]
Northern Arizona University [Flagstaff]
Yellow Sea Fisheries Research Institute
Chinese Academy of Fishery Sciences
College of Fisheries and Ocean Sciences (CFOS)
University of Alaska [Fairbanks] (UAF)
Research Institute for Nature and Forest (INBO)
Department of Marine Biology and Ecology
University of Gdansk
Génétique Animale et Biologie Intégrative (GABI)
Université Paris-Saclay-AgroParisTech-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Génopole Toulouse Midi-Pyrénées [Auzeville] (GENOTOUL)
Institut National des Sciences Appliquées - Toulouse (INSA Toulouse)
Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Institut National des Sciences Appliquées (INSA)-Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3)
Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT)
Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP)
Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP)
Université Fédérale Toulouse Midi-Pyrénées-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Beijing Fisheries Research Institute
U.S. Fish and Wildlife Service
Institut de Génomique Fonctionnelle (IGF)
Université de Montpellier (UM)-Université Montpellier 1 (UM1)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université Montpellier 2 - Sciences et Techniques (UM2)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
Système d'Information des GENomes des Animaux d'Elevage (SIGENAE)
Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Tomsk State University [Tomsk]
Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences (SB RAS)
Developmental Biochemistry, Biocenter
Julius-Maximilians-Universität Würzburg [Wurtzbourg, Allemagne] (JMU)
Institute of Neuroscience, University of Oregon, Eugene, Oregon
University of Oregon [Eugene]
This work was supported by the Agence Nationale de la Recherche, the Deutsche Forschungsgemeinschaft (ANR/DFG, PhyloSex project, 2014–2016, SCHA 408/10–1, to YG and MS), and the U.S. National Institutes of Health (R01GM085318 to JHP). The MGX and Get-Plage core sequencing facilities were supported by France Genomique National infrastructure, funded as part of the ‘Investissement d’avenir’ program managed by the Agence Nationale pour la Recherche (contract ANR-10-INBS-09).
ANR-13-ISV7-0005,PhyloSex,Evolution des déterminants majeurs du sexe chez les poissons.(2013)
ANR-10-INBS-0009,France-Génomique,Organisation et montée en puissance d'une Infrastructure Nationale de Génomique(2010)
Université de Lausanne = University of Lausanne (UNIL)
Université de Caen Normandie (UNICAEN)
Normandie Université (NU)-Normandie Université (NU)-Muséum national d'Histoire naturelle (MNHN)-Institut de Recherche pour le Développement (IRD)-Sorbonne Université (SU)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)-Université des Antilles (UA)
AgroParisTech-Université Paris-Saclay-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Université Toulouse III - Paul Sabatier (UT3)
Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Université de Montpellier (UM)-Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS)
University of Victoria [Canada] (UVIC)
Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology
University of Gdańsk (UG)
Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT)
Université de Toulouse (UT)-Université de Toulouse (UT)-Institut National Polytechnique (Toulouse) (Toulouse INP)
Université de Toulouse (UT)-Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale (INSERM)-Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement (INRAE)
Texas State University
Agence Nationale de la Recherche
Deutsche Forschungsgemeinschaft (ANR/DFG, PhyloSex project, 2014–2016, SCHA 408/10–1, to YG and MS)
U.S. National Institutes of Health (R01GM085318 to JHP)
France Genomique National infrastructure, funded as part of the ‘Investissement d’avenir’ program managed by the Agence Nationale pour la Recherche (contract ANR-10-INBS-09)
Julius-Maximilians-Universität Würzburg (JMU)
Corvaisier, Maryse
Blanc – Accords bilatéraux 2013 - Evolution des déterminants majeurs du sexe chez les poissons. - - PhyloSex2013 - ANR-13-ISV7-0005 - Blanc – Accords bilatéraux 2013 - VALID
Organisation et montée en puissance d'une Infrastructure Nationale de Génomique - - France-Génomique2010 - ANR-10-INBS-0009 - INBS - VALID
Przeworski, Molly (ed.)
Source :
eLife, eLife, eLife Sciences Publication, 2021, 10, pp.1-30. ⟨10.7554/eLife.62858⟩, eLife, Vol 10 (2021), eLife, 2021, 10, pp.e62858. ⟨10.7554/eLife.62858⟩, eLife, 2021, 10, pp.1-30. ⟨10.7554/eLife.62858⟩, eLife. 2021. Vol. 10. P. e62858 (1-30), eLife, vol. 10, pp. e62858
Publication Year :
2020
Publisher :
HAL CCSD, 2020.

Abstract

Sexual reproduction is a ubiquitous basic feature of life and genetic sex determination is thus widespread, at least among eukaryotes. Understanding the remarkable diversity of sex determination mechanisms, however, is limited by the paucity of empirical studies. Here, we traced back the evolution of sex determination in an entire clade of vertebrates and uncovered that the northern pike (Esox lucius) master sex-determining gene initiated from a 65 to 90 million-year-old gene duplication and remained sex-linked on undifferentiated sex chromosomes for at least 56 million years. Contrasting with its ancient origin, we identified several independent species- or population-specific transitions of sex determination mechanisms in this lineage, including an unexpected complete and recent Y-chromosome loss in some North American northern pike populations. These findings highlight the diversity of the evolutionary fates of master sex-determining genes and raise the importance of careful considerations of population demographic history in sex determination studies. Our study also puts forward the hypothesis that occasional sex reversals and genetic bottlenecks provide a non-adaptive explanation for sex determination transitions.

Details

Language :
English
ISSN :
2050084X
Database :
OpenAIRE
Journal :
eLife, eLife, eLife Sciences Publication, 2021, 10, pp.1-30. ⟨10.7554/eLife.62858⟩, eLife, Vol 10 (2021), eLife, 2021, 10, pp.e62858. ⟨10.7554/eLife.62858⟩, eLife, 2021, 10, pp.1-30. ⟨10.7554/eLife.62858⟩, eLife. 2021. Vol. 10. P. e62858 (1-30), eLife, vol. 10, pp. e62858
Accession number :
edsair.doi.dedup.....a4aff400fc44991ea2948aa1c4e5d575