Influence des symbiotes secondaires sur l’utilisation et la sélection de la plante hôte chez l’aleurode du tabac, Bemisia tabaci

Microbial symbionts are universal in eukaryotes, and it is now recognized that symbiotic associations represent a major source of biological and evolutionary innovation. However, the extent to which symbionts contribute to their hosts' ecological adaptation and subsequent diversification is far from being fully elucidated. The tobacco whitefly Bemisia tabaci is a highly diversified cryptic species complex. All members of this species complex are associated with an obligate, so-called ‘primary’ symbiont, Portiera aleyrodidarum, which is essential to its host survival. Portiera provides B. tabaci with nutrients (amino acids, vitamins) that are essential for its development and growth, nevertheless limiting in its diet, the plant phloem sap. As in many phloemophageous insects, most B. tabaci individuals also host one or more facultative ‘secondary’ symbionts whose roles remain poorly known. In this projet, we investigated whether and how secondary symbionts influence host plant utilization and selection by B. tabaci, using three lines differing in their secondary symbiont community. To better apprehend the interactions between B. tabaci, its symbionts and plants, we first analyzed the life history traits and physiology of these three lines when reared on three host plants with significantly different nutritional properties (amino acid content): hibiscus, tobacco and lantana. We showed that insect performance, free amino acid and symbiont density depend on the host plant species, suggesting a critical role for the plant nutritional properties. Insects reared on lantana showed a different free amino acid profile than insects reared on the other plants, higher symbiont density, and reduced fecundity. Together, these results indicate that lantana is the least favorable plant for B. tabaci of the three plants tested. These results allowed us to establish a framework in which we investigated the relative contributions of the insect nuclear genotype and cytotype (corresponding to the cytoplasmic compartment of an individual, including its symbiont and mitochondria) to B. tabaci life history traits and physiology on these favorable and unfavorable plants, and the consequences on the insect’s plant choice for oviposition. Using genetically homogeneous hybrids associated to different cytotypes, we showed that cytotype affects B. tabaci fecundity and amino acid profile on lantana. Our plant choice experiments showed that cytotype also influences the behavior of B. tabaci. Indeed, females with cytotype associated to higher fecundity on lantana choose this plant more frequently to lay their eggs. Finally, using chemically defined artificial diets, we demonstrate that cytotype affects whiteflies capacity to produce eggs upon a nutritional deficiency involving specific amino acids (isoleucine, leucine and valine). This result could partly explain the influence of the cytotype on the capability of the insect to feed and oviposit on lantana. As cytotypes differ in their secondary symbiont community, we propose that these symbionts may mediate whiteflies’ suitable plant range, potentially through their impact on their hosts’ amino acid metabolism and dietary requirements. This work provides a better understanding of the influence of symbionts on the metabolism, behavior and ecology of whiteflies. Furthermore, the influence of secondary symbionts on whiteflies’ suitable plant range also raises the question of the role played by these symbionts in the ecological diversification of the B. tabaci species complex.; Les symbiotes microbiens sont universels chez les eucaryotes, et il est désormais admis que les associations symbiotiques représentent une source d’innovation biologique et évolutive. Cependant, la contribution des symbiotes à l’adaptation écologique et la diversification de leurs hôtes est encore méconnue. L’aleurode du tabac Bemisia tabaci est un complexe d’espèces cryptiques très diversifié. Tous les membres de ce complexe sont associés à un symbiote obligatoire, dit ‘primaire’, Portiera aleyrodidarum, qui est indispensable à la survie de son hôte. Portiera fournit à B. tabaci des nutriments (acides aminés, vitamines) essentiels à son développement et à sa croissance, mais qui sont très peu représentés dans son régime alimentaire, la sève phloémienne des plantes. Comme chez beaucoup d’insectes phloémophages, la plupart des individus de B. tabaci hébergent également un ou plusieurs symbiotes facultatifs, dits ‘secondaires’, dont les rôles ne sont pas encore totalement élucidés. Dans cette thèse, nous avons exploré si et comment les symbiotes secondaires influencent l’utilisation et la sélection de la plante hôte par B. tabaci, en utilisant trois lignées associées à différents cortèges symbiotiques. Afin de mieux appréhender les interactions entre B. tabaci, ses symbiotes et les plantes, nous avons d’abord analysé les traits d’histoire de vie et la physiologie de ces trois lignées quand elles sont élevées sur trois plantes dont les propriétés nutritives (contenu en acides aminés) diffèrent significativement : l’hibiscus, le tabac et le lantana. Nous avons ainsi montré que la performance, le profil en acides aminés libres et la densité symbiotique des insectes sont dépendants de la plante hôte, ce qui pourrait être partiellement expliqué par des différences dans leurs propriétés nutritives. Les insectes élevés sur le lantana ont montré un profil en acides aminés libres différent de ceux élevés sur les autres plantes, une densité symbiotique plus élevée, et une fécondité réduite. Ensemble, ces résultats indiquent que le lantana est la moins favorable pour B. tabaci des trois plantes testées. Ce premier travail nous a ensuite permis de tester les contributions relatives du génotype nucléaire et du cytotype (correspondant au compartiment cytoplasmique d’un individu, dont ses symbiotes et ses mitochondries) aux traits d’histoire de vie et à la physiologie de B. tabaci sur ces plantes favorables et moins favorables, et les conséquences sur son choix de plante pour la ponte. En utilisant des femelles hybrides de même génotype mais avec différents cytotypes, nous avons montré que le cytotype influence la fécondité et le profil en acides aminés libres de B. tabaci sur le lantana. Nos expériences de choix de plante ont montré que le cytotype influence également le comportement de B. tabaci. En effet, les femelles des cytotypes associés à une meilleure fécondité sur le lantana choisissent plus fréquemment cette plante pour y pondre leurs œufs. Enfin, grâce à l’utilisation de milieux nutritifs artificiels de composition contrôlée, nous avons montré que le cytotype influence la fécondité de B. tabaci lors d’une carence nutritionnelle impliquant des acides aminés spécifiques (isoleucine, leucine et valine). Ce résultat pourrait expliquer en partie l’influence du cytotype sur la capacité de l’insecte à exploiter le lantana. Etant donné que les cytotypes ont des cortèges de symbiotes secondaires différents, nous proposons que ces symbiotes influencent la gamme de plantes hôtes favorables à B. tabaci, potentiellement à travers leur impact sur le métabolisme des acides aminés de l’insecte. Ces travaux permettent de mieux comprendre l’influence des symbiotes sur le métabolisme, le comportement et l’écologie de B. tabaci. Par ailleurs, l’influence des symbiotes secondaires sur la gamme de plante hôtes favorables à B. tabaci soulève également la question du rôle joué par ces symbiotes dans la diversification écologique de ce complexe d’espèces.