Developmental trajectories and Ecology of Monocarpic Trees: Insights from the genus Cerberiopsis (Apocynaceae)

Semelparity is the ability of an organism to reproduce once and then die. In plants, this life history strategy is also named monocarpy. After a unique flowering event, the whole plant dies. This strategy inherently characterizes annual and biennial herbaceous, and frequently occurs in bamboo and palms, but remains extremely rare in woody branched plants such as shrubs and trees. Branched plants are long-lived organisms and present multiple meristems (growing points) that are as many opportunities to flower at different times. Therefore, the persistence of the monocarpic strategy in such plants is questionable since a premature death of the individual in the decades before the flowering will prevent any descendants. About twenty-nine monocarpic canopy tree species are recorded worldwide all included in two tropical and subtropical genera: Tachigali (Fabaceae) and Cerberiopsis (Apocynaceae). This latter is endemic to New Caledonia and consists of three species with different habits. While C. neriifolia and C. obtusifolia are respectively a polycarpic (multi-flowering) treelet and shrub, C. candelabra is a large monocarpic rainforest tree. In this thesis, we investigate the morpho-anatomical bases of monocarpy, its underlying ecological implications, and functional adaptations. (1) Through a comparative analysis, we highlight that the variation of only a few architectural traits has led to the emergence of this strategy within the genus Cerberiopsis, and flowering in C. candelabra is independent of tree age, size, or senescence. (2) Based on growth monitoring, we show that C. candelabra exhibits high survival and growth rates at the juvenile stage, and forms monodominant regenerations. These two studies pave the way to (3) an integrative retrospective analysis: we reconstruct the developmental trajectories of the Cerberiopsis species and demonstrate that their growth phenology is sensitive to climate seasonality. C. candelabra exhibits strong structural and temporal regularities, as well as a high degree of synchronization between all developmental processes. These particularities might have been preconditions for the evolution of its monocarpic strategy. Finally, my work introduces (4) a new type of annual growth ring that results from the production of circular tension wood, a potential adaptive feature related to the cyclonic season of New Caledonia. The processes underlying monocarpic flowering and its triggers are discussed throughout the different chapters of this thesis. We suggest that flowering depends on endogenous preconditions and is triggered in C. candelabra by large-scale disturbances such as fires and tropical cyclones.; La sémelparité définit un organisme qui se reproduit une unique fois avant de mourir. Cette histoire de vie est également nommée monocarpie chez les végétaux. La plante meurt après un unique épisode de floraison. Cette stratégie est inhérente chez les herbacées annuelles et bisannuelles, et se rencontre fréquemment chez les bambous et les palmiers. Elle reste toutefois extrêmement rare chez les plantes ligneuses ramifiées comme les buissons et les arbres. Les plantes ramifiées sont des organismes à longue durée de vie et présentent de multiples méristèmes (points de croissance) qui sont autant d'opportunités de fleurir à différents moments. La persistance de la stratégie monocarpique chez ces plantes est ainsi questionnable car une mort prématurée de l'individu dans les décennies précédant la floraison effacera toute descendance. Environ vingt-neuf espèces d'arbres de canopée monocarpiques sont connues à l'échelle mondiale appartenant à deux genres tropicaux et subtropicaux : Tachigali (Fabaceae) et Cerberiopsis (Apocynaceae). Ce dernier est endémique de Nouvelle-Calédonie et comprends trois espèces aux biologies différentes. Tandis que C. neriifolia et C. obtusifolia sont respectivement un arbuste et un buisson polycarpique (à floraison multiple), C. candelabra est un arbre monocarpique. Dans cette thèse, nous explorons les fondements morpho-anatomiques de la monocarpie, ses implications écologiques et ses adaptations fonctionnelles sous-jacentes. (1) Nous mettons en évidence à travers une analyse comparative que la variation de seulement quelques traits architecturaux a conduit à l'émergence de cette stratégie au sein du genre Cerberiopsis, et que la floraison chez C. candelabra est indépendante de l'âge, de la taille ou de la sénescence de l'arbre. (2) Nous montrons sur la base d'un suivi de croissance que C. candelabra présente des taux de survie et de croissance élevés au stade juvénile, et forme des régénérations mono-dominantes. Ces deux études ouvrent la voie à (3) une analyse rétrospective intégrative : nous reconstruisons les trajectoires de développement des espèces du genre et démontrons que leur phénologie de croissance est sensible à la saisonnalité du climat. C. candelabra présente de fortes régularités structurelles et temporelles, ainsi qu'un haut degré de synchronisation entre l'ensemble des processus de développement. Ces particularités sont proposées être des conditions préalables à l'évolution de sa stratégie monocarpique. Enfin, mon travail introduit (4) un nouveau type de cerne de croissance annuel qui résulte de la production de bois de tension circulaire, un potentiel trait adaptatif à la saison cyclonique de Nouvelle-Calédonie. Les processus sous-jacents à la floraison monocarpique et ses déclencheurs sont discutés tout au long des différents chapitres. Nous suggérons que la floraison dépend de conditions préalables endogènes et est déclenchée chez C. candelabra par des perturbations à large échelle telles que les incendies et les cyclones tropicaux.